1 Sólo cuatro fincas evaluadas NE: No evaluada

La especie 2 presentó colonias, con abundante micelio aéreo de crecimiento rápido, color ligeramente púrpura en su cara inferior y esporodoquios de color naranja. El estudio microscópico reveló la presencia de escasas macroconidias, con paredes delgadas, célula apical atenuada y célula basal en forma de pie, de 1 a 3 septos, de 16,6 μm ± 8,3 de largo, ancho en el ápice 2,6 ± 0,6 μm y en la base 3,4 ± 0,6 μm; microconidias abundantes generalmente de células simples, ovales o reniformes, producidas en falsas cabezas, de 5,7 μm ± 0,7 x 2,5 μm ± 0,5; conidióforo de 25,7 μm ± 14,4 de largo y ancho del ápice 2,3 ± 0,5 y base 3,3 ± 0,5 μm, en monofialide; clamidosporas abundantes en forma simple o en pares de 14,9 μm ± 7,4 μm x 8,4 μm ± 3,8 μm. Estas características coinciden con las señaladas para la especie de Fusarium oxysporum Schl. (Nelson et al., 1983) (Cuadro 2).

La especie 3 presentó colonias con micelio aéreo, de crecimiento rápido, color crema por su cara superior e inferior y esporodoquios de color crema. El estudio microscópico reveló la presencia de macroconidias abundantes, con paredes delgadas, generalmente cilíndricas, célula basal y apical redonda, de 1 a 3 septos, de dimensiones 27,9 μm ± 7,1 de largo y ancho del ápice 2,1 μm ± 0,5 y base 3,1 ± 0,5 μm; microconidias presentes y abundantes, generalmente de células simples, oval o reniforme, de 9,6 μm ± 1,05 x 3,1 μm ± 0,7; conidióforos con una longitud de 62,5 μm ± 22,1 y ancho de la base 3,7 μm ± 0,6 y ápice 2,8 μm ± 0,6, ramificado o no ramificado en monofialide; clamidosporas presentes en forma simple o en cadenas de longitud 20,1 μm ± 10,6 y ancho de la base 6,5 ± 1,5 y ápice 6, ± 2, μm. Estas características coinciden con las señaladas para la especie de Fusarium solani Mart (Nelson et al., 1983) (Cuadro 2).

La especie 4 presentó colonias con escaso micelio aéreo, de crecimiento rápido, color crema por ambas caras y con esporodoquios de color crema. El estudio microscópico reveló la presencia de macroconidias con paredes delgadas, fusiformes o casi rectos, célula basal en forma de pié, con 1 a 2 septos, de 19,8 ± 4,4 de longitud y ancho de la base 3,2 μm ± 0,5 y ápice 2,4 ± 0,5 μm; microconidios presentes generalmente de células simples, oval, formadas en cadenas y falsas cabezas, de 7,8 μm ± 1,4 de largo y ancho 2,2 μm ± 0,4; conodióforo puede estar o no ramificado, en monofialide; clamidospora ausentes Estas características coinciden con las señaladas para la especie de Fusarium moniliforme Schld (Nelson et al.,1983) (Cuadro 2).

La especie 5 presentó colonias con abundante micelio aéreo, muy algodonoso, de crecimiento rápido y color blanco. El estudio microscópico reveló la presencia de oogonios de 21,3 μm ± 1,6 μm; oosporas de 16,6 μm ± 2 μm; anteridio tipo anfígeno y no se observaron esporangios. Estas características coinciden con las señaladas para el género Phytophthora sp. Leonian (Agrios, 1999) (Cuadro 2).

Cuadro 2. Patógenos aislados de plantas de pimentón que presentaron síntomas de marchitez, amarillamiento y/o poco desarrollo vegetativo y frecuencia de aparición de hongos, bacterias y nemátodos en las parroquias Tintorero, Cuara, Cabo José Dorante, Coronel Mariano Peraza y Juan Bautista Rodríguez del municipio Jiménez, estado Lara, durante el período octubre 2003-junio 2004

La especie 6 presentó colonias con micelio de color marrón claro, de crecimiento rápido, con esclerocios presentes, de forma irregular y de color marrón. Microscópicamente se observaron hifas formando ángulo de 90°, con constricción cerca de la base. La tinción con azul de anilina permitió la observación de células somáticas multinucleadas. Estas características coinciden con las señaladas para la especie Rhizoctonia solani Kühn (Sneh et al., 1991) (Cuadro 2).

La inoculación de plantas con Fusarium proliferatum Fusarium proliferatum no reprodujo los síntomas observados en campo, lo que evidencia que F. proliferatum podría estar allí como saprofito; sin embargo, se aisló Erwinia sp. la cual sí indujo los síntomas observados en el campo. La inoculación para Fusarium oxysporum resultó efectiva observándose después de 40 días una clorosis ligera en las hojas, las cuales posteriormente se tornaban flácidas, a los 60 días la marchitez fue generalizada y a los 90 días ocurrió la muerte de la planta. Al realizarle cortes transversales y longitudinales a nivel del cuello se observó coloración marrón claro en la base, con trayectoria ascendente, lo cual evidencia que el hongo obstruye los haces vasculares. En el reaislamiento, se obtuvieron colonias características de Fusarium oxysporum.

Para Fusarium solani Fusarium solani también resultó efectiva inoculación, observándose a partir de 60 días una clorosis generalizada, seguida por la flaccidez leve y caída prematura de las hojas; en el cuello de la planta se observó una pudrición seca y la epidermis se desprendía con facilidad. En el reaislamiento se obtuvieron colonias características a Fusarium solani.

La inoculación con Fusarium moniliforme produjo una leve clorosis en algunas hojas a los 60 días; en el reaislamiento se obtuvieron colonias características de Fusarium moniliforme, aunque sólo de la parte externa del tallo y de la raíz. En la inoculación con Phytophthora sp. la inoculación resultó efectiva observándose a partir de 40 días una pudrición de color marrón en el cuello de la planta, la cual progresó en forma ascendente; aproximadamente a los 60 días, las hojas se tornaron amarillentas y las inferiores se desprendían, luego se observó la marchitez y posterior muerte de la planta, alrededor de los 80 días. En el reaislamiento, se obtuvieron colonias características de Phytophthora sp.

La técnica de inoculación con Rhizoctonia solani resultó efectiva observándose a partir de los 30 días de la inoculación una marchitez leve en toda la planta, aumentando en severidad dos semanas más tarde. En el cuello se observó una intensa necrosis de color marrón con el sistema radical reducido. En el reaislamiento se obtuvieron colonias características de Rhizoctonia solani. Tanto en el caso de este hogo, como de F. solani y Phytophthora, se observó que ocasionaban una necrosis del peridermo que luego avanzaba y destruía los vasos conductores, induciendo una marchitez tardía.

Las localidades afectadas por F. oxysporum fueron El Pozón y El Auyamal, ambas de la parroquia Tintorero. Fusarium solani fue la especie más distribuida en el área muestreada, afectando localidades como Tintorero, El Jagüey, Cerro Pelón, Guadalupe, Las Nigüitas, Las Raíces, La Vigía y Canape (Cuadro 2).

Estas dos especies poseen clamidosporas las cuáles son estructuras de resistencia que pueden sobrevivir en el suelo durante mucho tiempo, lo que se debe tomar en cuenta a la hora de sembrar progresivamente este rubro o al momento de la utilización de materiales susceptibles. Aunque Mustaq y Hashmi (1997) encontraron a F. moniliforme asociado con la marchitez, en nuestro trabajo no se evidenció que pueda estar afectando significativamente el cultivo. No obstante estuvo presente en Las Galias, Las Raíces, El Tanquecito y Maguace; en las dos primeras provenía de muestras de donde también se aislaron R. solani y F. solani, los cuáles mostraron mayor severidad en las pruebas de patogenicidad.

Phytophthora sp. fue aislado de muestras procedentes de El Jagüey y Cerro Pelón que presentaban pudrición en el cuello y la raíz. En las pruebas de patogenicidad los síntomas observados fueron similares a los observados en el campo y aquellos observados por Velásquez et al. (2001), quienes también señalaron daños en los órganos reproductores y maduración irregular en el cultivo. La identificación de este patógeno fue la más difícil debido a que se no se evidenció su reproducción asexual, aun cuando fueron usados diferentes metodologías que promovían la esporulación de este patógeno, por lo que se llegó solo hasta la categoría de género. R. solani se encontró en Las Galias, La Vigía y Guadalupe, siendo esta última la más afectada. En las pruebas de patogenicidad, resultó ser más agresivo ya que la enfermedad se desarrolló en menor tiempo que con los otros hongos. Los síntomas observados fueron similares a los descritos por Almeida et al. (1980) en Brasil.

Fusarium oxysporum ha sido aislado de plantas de pimentón y ají con síntomas de marchitez en el municipio Colina del estado Falcón, en Venezuela (Romero et al., 2003). Además, las otras especies han sido reportadas en otros países; por ejemplo, en Pakistán, Saleen et al. (1997) aislaron F. solani y R. solani de plantas de pimentón que presentaban marchitez, pudrición del cuello y raíz. En España, Pomar et al. (2001) reportaron estos dos hongos como patógenos causantes de la "tristeza" del pimentón. F. moniliforme también se ha encontrado asociado a la marchitez en este cultivo en Pakistán (Mustaq y Hashmi, 1997). Pérez et al. (2002) identificaron a Fusarium sp., Rhizoctonia sp. y Phytophthora capsici como hongos que causaban la marchitez del cultivo en México.

Al realizar el aislamiento, se obtuvieron dos colonias bacterianas diferentes, una de color crema y la otra blanco cremosa; ambas presentaron formas de bastoncitos cuando fueron observadas al microscopio de luz (100X) con la tinción de rojo congo. Con el KOH al 3 %, ambas resultaron ser Gram (-) (Cuadro 3), ya que formaron un hilo mucilaginoso (Klement et al., 1990). Al obtener los cultivos puros se procedió a realizar las pruebas de patogenicidad.

Cuadro 3. Resultados de las pruebas realizadas a las bacterias identificadas en las parroquias Tintorero, Cuara, Cabo José Dorante, Coronel Mariano Peraza y Juan Bautista Rodríguez del municipio Jiménez, estado Lara, durante el período octubre 2003-junio 2004.

NA: No aplica

La inoculación con la bacteria color crema indujo síntomas a partir del tercer día. Las plantas mostraron marchitez solo en una o dos hojas, las cuales se recuperaban durante las horas frescas del día, también se pudo observar un necrosamiento en el punto de inoculación. A los 8-10 días, la marchitez fue generalizada, causando la muerte de la planta aproximadamente a los 30-35 días. En el reaislamiento se obtuvo una colonia bacteriana a la cual se le realizaron las pruebas presuntivas las cuales coincidieron con las características de la bacteria inoculada.

Al inocular con la bacteria mencionada se observaron síntomas a los 3 días, los cuales comenzaron con una lesión blanda en el cuello, marchitez general de la planta a los 8 días y muerte a los 20 días. Se realizó el reaislamiento y se obtuvo una colonia bacteriana con características similares a la usada para inocular.

Esta bacteria color crema presentó colonia fluida con borde entero y superficie lisa en agar nutritivo, crema a marrón claro en el medio YDC. Las pruebas de bactotiglicolato, bactofenol rojo dextrosa agar, oxidasa y catalasa resultaron positivas, mientras que la de Hugh y Leifson resultó negativa. No creció en D2 ni en D3, pero si se observó crecimiento y formación de colonias blancas con el centro púrpura en el medio TTC y no hubo presencia de fluorescencia en medio B de King. Todas las características antes mencionadas coinciden con las descritas para Ralstonia solanacearum Smith (1896) Yabuuchi et al., 1996 (Shaad, 1994) (Cuadro 3).

Los síntomas obtenidos en las plantas inoculadas con R. solanacearum fueron similares a los obtenidos por Contreras et al. (1999). Esta enfermedad se encontró afectando el cultivo solo en la localidad de El Pozón. Esta bacteria puede sobrevivir en el suelo por mucho tiempo, para su manejo se deben integrar medidas de tipo cultural para evitar la diseminación.

La bacteria color blanco cremoso presentó forma de bastón y color blanco cremoso en AN y YDC, mucoide, de borde enteros y superficie lisa. Las pruebas del KOH al 3%, bactotiglicolato, Hugh y Leifson, bactofenol rojo dextrosa agar, oxidasa, catalasa y pudrición de la papa resultaron positivas. La bacteria creció en el medio D3 cambiando la coloración del medio de azul a rojiza. Todas estas características coinciden con las descritas para el género Erwinia grupo caratovora (Shaad, 1994) (Cuadro 3).

Los síntomas observados en las plantas inoculadas con esta bacteria fueron similares a los obtenidos por Fiori y Shaffino (2004) al inocular plantas susceptibles de pimentón con esta bacteria. La bacteria se encontró afectando el cultivo en las localidades de La Costa y El Pozón. De la muestra procedente de La Costa, también se aisló a F. proliferatum, el cual al ser inoculado no produjo los síntomas observados, lo que induce a pensar que el causante de la marchitez en esa localidad era causada por Erwinia sp. y que el hongo se encontraba en forma saprofítica.

Un total de cinco especies de nemátodos fitoparasíticos fueron identificados (Cuadro 2). Se observaron hembras de Helicotylenchus dihystera (Cobb, 1893) Sher, 1961. Con cuerpo en forma de espiral con longitud del cuerpo (L) de 595 μm, región labial hemisférica con 4-5 anillos poco diferenciados. El estilete mide 23 μm con protuberancias basales ligeramente proyectadas anteriormente. Poro excretor ubicado a 94-106 μm del extremo anterior del cuerpo; hemizonidio anterior al poro excretor. La posición de la vulva (V) con relación a la longitud del cuerpo del nematodo, en estos especimenes la vulva ubicada post-ecuatorial (V=62-64%), espermateca diferenciada y sin esperma. Fasmidios ubicados 10-12 anillos anteriores a la abertura anal. Cola curvada dorsalmente con una ligera proyección ventral.

También se encontraron ejemplares juveniles de segundo estadio de Meloidogyne incognita (Kofoid &White, 1919) Chitw, 1949, los cuales presentaron cuerpo ligeramente curvado ventralmente (L=342-420 μm). Región cefálica no contrastada, formada por 2-4 anillos, disco labial pequeño y redondeado. El estilete mide 10-12 μm de largo, protuberancias basales redondeadas y prominentes. Recto inflado. Terminación de la cola subaguda. Patrón perineal. Arco dorsal alto formado por estrías que pueden ser lisas o ligeramente onduladas. Algunas estrías se bifurcan cerca de las líneas laterales, las cuales no están claramente visibles.

Se observaron hembras jóvenes de Rotylenchulus reniformis Linford & Oliveira 1940, las cuales presentaron cuerpo delgado en forma de "C" o espiral (L= 378-415 μm). Región cefálica elevada, cónica, no contrastada, ligeramente esclerotizada y formada por 5-6 anillos. El estilete mide entre 16 y 18 μm de largo; protuberancias basales redondeadas y proyectadas posteriormente. Glándulas esofágicas solapando ventral o latero ventralmente al intestino. Poro excretor ubicado a 78-84 μm del extremo anterior del cuerpo. Vulva post-ecuatorial (V= 66-73%). Terminación de la cola redondeada y ahusada; porción hialina de 4-8 μm de longitud.

Así mismo, se observaron hembras de Tylenchorhynchus annulatus (Cassidy, 1930) Golden, 1971. Las cuales presentaron cuerpo curvado ventralmente formando una "C" (L= 683 -717 μm). Cabeza redondeada ligeramente contrastada, conformada por 2-3 anillos diferenciados. El estilete mide entre 17-19 μm de largo. Poro excretor ubicado a 110-118 μm del extremo anterior del cuerpo. Presencia de cuatro líneas longitudinales (tres campos laterales). Vulva ligeramente post-ecuatorial (V=54-56%); espermateca poco diferenciada, Cola subcilindrica. Fasmidio en la parte anterior de la cola.

Finalmente, se observaron hembras de Aphelenchoides sp. Fischer, 1894, con cuerpo ligeramente curvado (L=524-550 μm), estomatoestilete pequeño (5-5,5 μm) con protuberancias basales visibles, bulbo medio del esófago muy desarrollado, esófago aphelenchoideo, vulva en el tercio posterior (V=68-70%). Cutícula marcada con estrías transversales. Ovario monodelfico con saco postuterino. Cola cónica y mucronada.

La mayor población de nemátodos fue de 33 juveniles de Meloidogyne incognita por gramo de raíces (Cuadro 4), encontrada en las raíces de plantas de pimentón cultivadas en la localidad de Las Nigüitas, aunque estuvo presente en otras localidades (Cuadro 2). Las plantas que presentaban este nivel de infección no mostraban agallas, pero si mostraban síntomas caracterizados por poco desarrollo vegetativo y deficiencias nutricionales. A nivel mundial Meloidogyne sp. ha sido señalado como nematodo asociado capaz de originar grandes daños al cultivo de pimentón (Resende, 1997; Oka et al., 2004). La frecuencia de aparición de este nematodo en las parroquias muestreadas fue de un 17,5%.

H. dihystera se encontró en diferentes localidades (Cuadro 2), pero la mayor población fue de 110 individuos·cm^-3 de suelo (Cuadro 4) en la localidad de El Tanquecito. Las plantas con este nivel de infección presentaban amarillamiento y poco desarrollo vegetativo. Este género fue encontrado también asociado con este cultivo por Khan et al. (2004) en Pakistan. Mientras que T. annulatus fue encontrado con una población de 55 ejemplares. cm ^–3 de suelo (Cuadro 4) en la localidad de Las Raíces. Khan et al. (2004) igualmente, encontraron al género Tylenchorhynchus asociado con el pimentón. R. reniformis se presentó con una población máxima de 35 ejemplares. cm ^-3de suelo (Cuadro 4) en la localidad de Maguace, en plantas que mostraban poco desarrollo vegetativo, el sistema radical reducido y clorosis en las hojas; estos síntomas son similares a los señalados por Vicente y Acosta (1992) en el mismo cultivo. Este nematodo ha sido reportado en varias especies de Capsicum en diversas latitudes (Siviero, 2003). El género Aphelenchoides a pesar de ser considerado nemátodo fitoparasítico, no ha sido señalado como patógeno de importancia en el cultivo, lo que se pudo evidenciar en este trabajo, puesto que las plantas donde estos se encontraron no se evidenciaban muy afectadas.

Cuadro 4. Máximas poblaciones de nemátodos encontradas en las plantaciones de pimentón ubicadas en las Parroquias Tintorero, Cuara, Cabo José Dorante, Coronel Mariano Peraza y Juan Bautista Rodríguez del municipio Jiménez, estado Lara, durante el período octubre 2003- junio 2004.

Se obtuvo un total de 54 aislamientos de hongos y bacterias, de los cuales solo 33 resultaron ser patógenos. El género Fusarium presentó la mayor frecuencia, del cual F. solani se aisló del 42,4% de las muestras, seguida por F. moniliforme, F. oxysporum y F. proliferatum con la menor frecuencia (3%), luego Rhizoctonia solani con un 15,15%, seguido por Phytophthora sp. y Erwinia sp. y por último, Ralstonia solanacearum con 3% (Cuadro 2).

Estos porcentajes de frecuencia de aparición de patógenos son el reflejo del número de fincas que para la época del muestreo presentaban síntomas de marchitez, el cual era más del 70%. Aunque este porcentaje es relativamente alto, el porcentaje de incidencia de la marchitez por fincas fue muy baja (Cuadro 1). Esto puede ser debido a la utilización de materiales híbridos, los cuales son resistentes a enfermedades, o a la implementación de riego por goteo en algunas fincas, con lo cual se reduce la diseminación de las enfermedades, o bien a la práctica de rotación de cultivo. Smits (1981) evaluó la marchitez causada por F. oxysporum en tomate, en fincas ubicadas en la población de Quíbor, del municipio Jiménez, y señaló que el mayor porcentaje de infección estaba relacionado, principalmente con la población de patógenos en el suelo, la presencia de un hospedante susceptible y las condiciones nutricionales y ambientales que favorecían la infección.

Sanogo (2003) nombra algunas practicas que ayudan a reducir esta enfermedad causada por R. solani, Fusarium sp. y Phytophthora capsici, entre las que destacan la utilización de materiales resistentes, disminución de condiciones de suelos saturados de agua, utilización de semillas de buena calidad y un buen control fitosanitario. Estas prácticas también pueden ser usadas para disminuir la enfermedad causada por Erwinia sp. Además, Fiori y Shaffino (2004) señalan que deben evitarse las heridas en las plantas

De las 40 muestras analizadas Tylenchorhynchus annulatus, Rotylechulus reniformis, Helicotylenchus dihystera, Meloidogyne incognita y Aphelenchoides sp., se encontraron entre 17,5 y 30% (Cuadro 2). Esto demuestra la amplia distribución de estos patógenos en la zona estudiada.

En la parte baja del Municipio Jiménez se encontraron problemas de marchitez y pudrición del cuello y la raíz en los cultivos de pimentón, los cuales se hallaron asociados a los hongos Fusarium oxysporum, Fusarium solani, Rhizoctonia solani y Phytophthora sp. y las bacterias Ralstonia solanacearum y Erwinia sp. Se encontraron, además, problemas de amarillamiento y poco desarrollo vegetativo de donde se identificaron los nemátodos Aphelenchoides sp., Helicotylenchus dihystera, Rotylenchulus reniformis, Tylenchorhynchus annulatus y Meloidogyne incognita asociados a este problema.

La incidencia de la marchitez, amarillamiento y/o poco desarrollo vegetativo del cultivo en la parte baja del municipio Jiménez fue mayor del 70% mientras que la incidencia por finca fue sólo del 3,3% para el primer síntoma y del 2,7% para los dos últimos. La frecuencia de aparición de estos patógenos fue de baja a moderada, por lo que debe tomar medidas de control para prever mayores daños en el futuro.

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