Desarrollo del fruto del  Citrus sinensis var. Salustiana

Libia E. Laskowski¹, Amparo García-Luis² y Jhonathan Torres¹

[1] Dpto. de Ciencias Biológicas. Decanato de Agronomía, Universidad Centroccidental “Lisandro Alvarado”. 

Apdo. 400. Barquisimeto. Venezuela.  e-mail: libialask@cantv.net

² Dpto. de Biología Vegetal, ETSIA. Universidad Politécnica de Valencia, España.

 

RESUMEN

El trabajo tuvo como objetivo estudiar la anatomía del fruto de la naranja Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana durante su desarrollo y caracterizar su cinética de crecimiento. Se emplearon plantas de un huerto ubicado en Museros, provincia de Valencia, España. Se colectaron 10 estructuras reproductivas en desarrollo, desde la antesis hasta 118 días después (dda). Para el estudio histológico se realizaron cortes en fresco en micrótomo de congelación y de material incluido en parafina. El estudio de la dinámica de crecimiento incluyó el calculo de la superficie en sección transversal del fruto y tejidos por separado, incluyendo al pericarpo y lóculos. El fruto del cultivar Salustiana mostró un crecimiento ajustado a una curva sigmoidal, con un período de crecimiento lento durante los primeros 48 dda, asociado a la división celular y expansión de células del pericarpo; a continuación se incrementó la tasa de crecimiento, con un aumento lineal en superficie transversal a partir del día 76 dda hasta el final de la toma de datos, asociado con el desarrollo de los lóculos y la expansión celular de las vesículas. El fruto de Salustiana mostró una estructura anatómica general similar a las señaladas para C. sinensis y otras especies de Citrus, con un pericarpo compacto durante la mayor parte del estudio y diferenciación entre flavedo y albedo al final del estudio. El desarrollo de las glándulas fue esquizolisogénico y la diferenciación de vesículas ocurrió a partir de la epidermis y capas subepidérmicas, desde antesis hasta 48 dda.

Palabras clave adicionales: Naranja dulce, crecimiento del fruto, anatomía del fruto.

Fruit development of Citrus sinensis L. Osbeck var. Salustiana

ABSTRACT

Experiments were performed in fruits collected from Citrus sinensis (L.) Osbeck cv Salustiana with the objective to study the development of the different anatomical parts and their kinetic growth. Ten reproductive structures of different cultivated trees from an orchard located in Museros (Valencia, Spain) were collected periodically, from anthesis to 118 days after anthesis (daa) and used to determine transverse sections area of their anatomical parts: pericarp and locules. For anatomical observations with light microscopy, ten countings of each sampling were obtained with the freezing microtome or after inclusion in paraffin. The growth curve of the fruit of cv. Salustiana fitted a single sigmoide curve. Initial growth was related to both division and cellular expansion in the pericarp. Fruit transversal surface showed important increments as from 48 daa and the linear fruit development stage was initiated as from 76 daa, together with locules/vesicles expansion. The fruit showed an anatomical structure similar to the indicated for C. sinensis and other species of Citrus with clear differentiation between flavedo and albedo only at the end of the study. Secretory cavity fitted schizolysigenous ontogeny and vesicle differentiation derived from epidermal and subepidermal tissue of the endocarpo, from anthesis until 48 dda.

Additional key words: Orange sweet, fruit growth, fruit anatomy

Recibido:  Octubre 14, 2005 Aceptado: Abril 14, 2006.

 

INTRODUCCIÓN

El fruto de los cítricos es una baya denominada hesperidio la cual presenta una estructura anatómica controvertida, ya que en el pericarpo usualmente no se discriminan los tejidos de acuerdo al origen carpelar en exocarpo, mesocarpo y endocarpo (Roth, 1977), sino que se diferencia un tejido externo o "flavedo", el cual incluye además de la epidermis externa (exocarpo), varias capas de tejido subepidérmico (Schneider, 1968; Roth, 1977; Tadeo y Primo-Millo, 1988; Spiegel-Roy y Goldschmidt, 1996), a continuación se discrimina el "albedo" que corresponde al mesocarpo esponjoso y más internamente, limitando con los lóculos, el endocarpo. Con respecto a este último, existe confusión ya que además de estar formado por la epidermis interna (Schneider, 1968), algunos autores incluyen bajo este término a la subepidermis (Roth y Lindorf, 1972; Roth, 1977; Burns et al., 1992; 1994).

Para una descripción completa del fruto Schneider (1968) diferencia entre pericarpo, vesículas, septos y eje. Por su parte, Spiegel-Roy y Goldschmidt (1996) dividen al fruto en corteza o pericarpo y porción comestible del fruto, sacos de jugo o vesículas. En relación a las vesículas, existe igualmente controversia sobre su origen ya que en esto se involucra tanto a la epidermis interna (Roth y Lindorf, 1972; Roth, 1977) como a la actividad conjunta de la epidermis y capa subepidérmica más inmediata (Schneider 1968, Burns et al., 1992 y 1994).

Independientemente de la agrupación más o menos artificial de los tejidos del fruto, su diferenciación ocurre durante la etapa inicial de crecimiento, cuya duración varia según la especie (Roth, 1977). De acuerdo con Bain (1958)0 el crecimiento del fruto de naranja Valencia se ajusta a una curva sigmoidal simple en la cual se pueden distinguir tres estados principales o fases: división celular (Fase I), alargamiento celular (Fase II) y maduración (Fase III). La duración de las fases depende de la especie pero en general, se señala a la caída fisiológica del fruto o caída de junio como el inicio de la Fase II, fecha a partir de la cual se observa un crecimiento lineal. Una cinética de crecimiento similar se ha registrado en mandarina Satsuma (Guardiola y Lázaro, 1987), Clementina (Talón et al., 1990), pomelo Marsh (Burns et al., 1992), Washington Navel (Story y Treeby, 1999) y Clementina Marisol (García-Luis et al., 2002).

Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana es una naranja dulce de importancia económica en el mediterráneo donde se cultiva por su demanda para el consumo fresco. Es una variedad de cosecha tardía que puede mantener frutos maduros en el árbol durante largos períodos sin perder sus cualidades organolépticas. Sin embargo, problemas de vecería y tamaño pequeño han disminuido su productividad (Agustí, 2000). Al respecto, los tratamientos con reguladores del crecimiento han alcanzado una amplia difusión en la citricultura moderna por sus efectos positivos sobre la producción; sin embargo, su aplicación no siempre ha resultado exitosa debido al grado de desarrollo que presentan los frutos al momento de la aplicación. Por ejemplo, se conoce que la sensibilidad de los tejidos a la aplicación de auxina es significativa, ya que sólo unos días de diferencia en el desarrollo del fruto determinan la respuesta a obtener (Guardiola y García-Luis, 2000).

Bajo las premisas anteriores, el presente trabajo tiene como objetivo establecer para Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana su cinética de crecimiento y la evolución de las características histológicas de las diferentes regiones del fruto, relacionando el desarrollo de éste con su tasa de crecimiento, lo cual constituye la base para las técnicas de mejoramiento de la productividad basadas en el uso de reguladores del crecimiento.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en un huerto de naranjo dulce (Citrus sinensis (L.) Osbeck) cv. Salustiana, injertado sobre patrón Citrange troyer (Citrus sinensis (L.) Osbeck. x Poncirus trifoliata (L.) Raf) ubicado en Valencia, España, a 17 m sobre el nivel del mar, bajo condiciones climáticas del mediterráneo, con manejo adecuado en riego, fertilización y control fitosanitario.

En el huerto se seleccionaron 25 árboles del cv. Salustiana de 20 años de edad similares en vigor y nivel de floración. En cada uno se etiquetaron seis brotes uniflorales con 4 a 5 hojas y flores en antesis para ser utilizados como referencia del desarrollo inicial del fruto desde floración hasta la caída fisiológica del fruto o caída de junio. En intervalos entre 10 y 14 días se colectaron 10 frutos cuyo diámetro promedio era similar al de las muestras de referencia. La primera muestra consistió en flores recién en antesis y a partir de la segunda fecha se colectaron frutos en desarrollo, finalizando a los 118 días después de antesis (dda) luego del período de mayor caída del fruto en el mes de junio.

Para describir la cinética de crecimiento durante el desarrollo inicial del fruto se empleó una variable estructural (Opara, 2000) que consistió en el cálculo de la superficie en sección transversal (SST) del fruto, pericarpo y lóculos (n= 10) a partir de la medición del radio donde SST= π(r)². Para ello se utilizó un microscopio óptico con un micrómetro ocular calibrado y se midió en cada sección transversal, de adentro hacia fuera, los radios ocupados por los diferentes tejidos del fruto. Con estas mediciones se calculó para cada muestra la superficie en sección transversal del fruto y sus tejidos, asumiendo al fruto como estructura formada por tejidos dispuestos en círculos contiguos.

Para realizar el estudio histológico las muestras colectadas se fijaron en una mezcla de formalina-ácido propiónico-etanol (FPA) en una proporción de 1:1:18 (v:v:v) (Johansen, 1940). Siguiendo las técnicas de microtecnia vegetal de Johansen (1940) las muestras se rehidrataron y de cada una se realizaron 10 cortes transversales de 20 μm utilizando micrótomo de congelación Microm HM 440E. Algunas muestras se incluyeron en parafina (Johansen, 1940) y se seccionaron utilizando un micrótomo de deslizamiento R. Jung. Las secciones transversales obtenidas fueron teñidas con safranina-verde luz y observadas con un microscopio óptico con cámara digital adaptada para la toma de microfotografías. En el estudio del desarrollo histológico se incluyeron las regiones anatómicas del fruto propuestas por Schneider (1968): pericarpo, vesículas, septos y eje central. Dentro del pericarpo se describen el exocarpo, mesocarpo y el endocarpo (Roth, 1977).

RESULTADOS

Crecimiento del fruto

El crecimiento del fruto medido como la superficie en sección transversal, desde antesis hasta 118 dda, se ajustó a las primeras fases de una curva sigmoidal, lento los primeros 48 dda y a continuación exponencial, con un crecimiento lineal a partir del día 76 después de antesis hasta el final de la toma de datos (Figura 1). Durante este periodo la superficie en sección transversal del fruto se incrementó de 8,6 ± 0,5 mm² a 1770 ± 80 mm².

El aporte de los tejidos al crecimiento del fruto mostró dos etapas: en una primera, entre antesis y 76 dda, el pericarpo mostró una cinética similar a la del fruto, con un máximo de crecimiento a los 76 dda, constituyendo aproximadamente el 80% de la superficie en sección transversal del fruto mientras que los lóculos mostraron un crecimiento mas lento. En una segunda etapa, entre 76 y 118 dda, la tasa de crecimiento en superficie transversal del pericarpo mostró una disminución progresiva mientras que la de los lóculos se incrementó notablemente hasta el final del estudio, constituyendo a los 118 dda aproximadamente el 51% de la superficie en sección transversal del fruto (Figura 1).

Figura 1. Cambios en la superficie en sección transversal de las regiones anatómicas del fruto de C. sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana durante el crecimiento inicial. Pericarpo (o), Lóculos (□) y Fruto (◊). Las barras representan el error estándar (n=10).

Anatomía del ovario en antesis

La epidermis externa del ovario se caracterizó anatómicamente por ser uniestratificada, de pequeñas células rectangulares recubiertas por una fina cutícula, algunas en división anticlinal. A continuación, el mesófilo carpelar presentó un arreglo compacto de células parenquimáticas poligonales en división, formando una zona más externa de células pequeñas donde se desarrollan glándulas de aceite y una más interna formada por células más grandes donde se encuentran los haces dorsales, uno para cada lóculo y los haces septales, uno en la parte superior de cada septo (Figura 2a). La epidermis interna del ovario tapiza todo el interior de los lóculos y está formada por una capa compacta de células rectangulares pequeñas en continua división. Los septos que separan los lóculos poseen de 10 a 12 capas de células parenquimáticas, rectangulares en arreglo lineal compacto entre las epidermis de las dos hojas carpelares que los forma. En el interior de los lóculos, la epidermis se observó interrumpida por el desarrollo de primordios de vesículas, producto de divisiones anticlinales, periclinales y oblicuas, tanto de las células epidérmicas como de la capa subepidérmica más inmediata. Estos primordios de vesículas se observaron en forma de pequeños conos de células meristemáticas limitados por la epidermis interna del ovario. En la sección transversal ecuatorial cada lóculo presentó dos rudimentos seminales que ocupan casi todo el espacio locular unidos al eje central con placentación axial. El eje central presentó una estructura semejante a la del tallo en crecimiento primario con tejido fundamental de células parenquimáticas poligonales pequeñas, las más internas en división celular. Más externamente, en la zona de fusión de los hojas carpelares, el eje se mostró menos compacto y se observó la presencia de haces vasculares marginales dispuestos en círculo (Figuras 2a y 2b).

Desarrollo de los tejidos del fruto

Exocarpo y glándulas oleíferas: El exocarpo se observó formado por una epidermis uniestratificada de células rectangulares recubiertas por una fina cutícula y por una a dos hileras de células parenquimáticas pequeñas subepidérmicas. Las células epidérmicas se mostraron en división anticlinal durante todo el periodo de estudio, permitiendo el crecimiento superficial del fruto (Figura 2c). A continuación de la epidermis, se observó dos a tres capas de células parenquimáticas pequeñas en división celular, zona en la cual se desarrollan glándulas oleíferas. El desarrollo de estas glándulas se observó desde antesis siguiendo un patrón característico iniciado a partir de la división en diferentes planos de una célula de la capa subepidérmica, cuyas derivadas se tiñen fuertemente con verde luz y se disponen en pequeños círculos dentro del mesocarpo externo (Figura 2c), dando origen a bolsas oleíferas subepidérmicas, de células ricas en citoplasma. Dentro de estas bolsas continuó la división celular hasta la formación del conducto glandular que se inició con la vacuolización creciente de una o dos células centrales (Figura 2d), las cuales aumentaron de tamaño hasta romperse, formando el lumen del conducto glandular, el cual se ensanchó progresivamente, de adentro hacia fuera, por lisis del conjunto de las células de la bolsa a medida que ocurrió su ensanchamiento, mostrando un desarrollo esquizo-lisogénico. Al completar su desarrollo el conducto glandular entró en contacto con la epidermis y las glándulas se observaron rodeadas por células parenquimáticas alargadas radialmente (Figuras 2e y 2f).

Mesocarpo

Después de la antesis, el tejido parenquimático del mesocarpo presentó células pequeñas que se dividen en diversos planos, con un desarrollo muy compacto, de tal forma que es difícil discriminar el pericarpo en albedo y flavedo (Figura 2e). A partir del día 48 dda se observó un progresivo ensanchamiento celular, comenzando desde el mesocarpo interno hacia fuera del fruto, de tal forma que a los 76 dda la división celular se presentó solo en las células parenquimáticas más pequeñas situadas por debajo de la epidermis (9-12 hileras) y en el entorno de las glándulas oleíferas, mientras que en el mesocarpo interno comenzaron a formarse pequeños espacios intercelulares.

Con el incremento del tamaño celular y la ampliación de los espacios intercelulares en el mesocarpo más interno comenzó en el pericarpo la diferenciación entre flavedo y albedo, regiones que pueden separarse claramente solo a partir de 90 dda. Al final del estudio (118 dda) el flavedo se observó formado por el exocarpo uniestratificado, la capa de células poligonales compactas dispuestas inmediatamente por debajo de la epidermis, teñidas fuertemente de verde, y por glándulas oleíferas en diversos grados de desarrollo. Por su parte, el albedo ocupó la mayor proporción del mesocarpo y presentó parénquima esponjoso con espacios celulares muy amplios. (Figura 2f).

Endocarpo

Durante el desarrollo inicial del fruto, el endocarpo se observó formado por la epidermis interna del ovario, característicamente uniestratificada, de células pequeñas en constante división anticlinal y por 1 a 2 capas de células parenquimáticas, en arreglo compacto y dispuestas inmediatamente por debajo de la epidermis, en contacto con el mesocarpo interno (Figura 3a). El ensanchamiento de los lóculos a medida que ocurrió el crecimiento del fruto se debió a la contínua división celular observada en el endocarpo, en el cual se originaron las vesículas y emergencias glandulares.

Figura 2. Desarrollo anatómico del fruto de Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana. a-b. Ovario en antesis. c-d. Desarrollo de glándulas oleíferas (indicado con flechas). e-f. Fruto a los 34 y 118 dda respectivamente, mostrando evolución del pericarpo. E=epidermis externa, Ei=epidermis interna, Hd=haz dorsal, Hm= haz marginal, Hs= haz septal, Gl=glándulas oleíferas, Loc=lóculos, Me=mesocarpo, Se=septos, Rs=rudimento seminal, Pv=primordio de vesícula

 

 Vesículas

El desarrollo de las vesículas en el fruto ocurrió a partir de conos meristemáticos que se diferencian en el endocarpo desde antesis hasta aproximadamente 48 días después. Entre los 11 y 21 dda, los primordios de vesículas más desarrollados se mostraron como protuberancias alargadas constituidas por una masa central de células meristemáticas de origen subepidérmico que se dividen en diferentes planos, cubiertas por la epidermis del ovario que presenta células en división anticlinal (Figura 3a). A continuación, los primordios de vesículas comenzaron a adquirir forma de filamentos, caracterizados por presentar una cubierta de células epidérmicas en división y un ápice meristemático subepidérmico. A partir de 48 dda, conjuntamente con el crecimiento longitudinal, en la parte media de las vesículas se observó división anticlinal de las células del filamento, formándose una masa de células parenquimáticas centrales, por debajo del ápice meristemático. A los 62 dda fue visible la vacuolización de las células centrales más internas (Figura 3b), proceso que continuó, de adentro hacia fuera, hasta la completa vacuolización de las células centrales de la vesícula, de tal forma que a los 118 dda las vesículas se observaron formadas por un pequeño ápice meristemático remanente y a continuación una masa central de células vacuolizadas unidas por el filamento al endocarpo. Toda la vesícula está cubierta por una epidermis uniestrata continua a través del filamento con la epidermis que recubre a los lóculos (Figura 3c). Al final del estudio (118 dda), se observó la completa diferenciación de las células apicales en las vesículas mas tempranamente desarrolladas.

Las emergencias glandulares iniciaron su diferenciación en el endocarpo después que las vesículas, siendo visibles los primeros primordios a partir de 11 dda en forma de conos meristemáticos derivados de la división de las células epidérmicas y capa subepidérmica más inmediata (Figura 3a), de manera similar a las vesículas, pero a diferencia de estas, las células derivadas de la epidermis proliferaron, formando masas de células muy vacuoladas unidas a la membrana locular por un corto filamento de origen subepidérmico. A partir de los 76 dda las emergencias declinaron en vigor y comenzaron a desprenderse las células apicales, mientras que las células que permanecen unidas al filamento mostraron paredes delgadas y un denso contenido mucilaginoso que se tiñe de rojo con safranina (Figura 3d).

Figura 3. Desarrollo anatómico del fruto Citrus sinensis (L.) Osbeck cv. Salustiana. a-d. Evolución de las vesículas y emergencias glandulares a partir del endocarpo, entre los 11 y 118 días después de antesis (en 3b se indica inicio de vacuolización) e-f. Desarrollo de septos y eje entre 21 y 118 días después de antesis. Am= ápice meristemático, EG=emergencia glandular Ei=epidermis interna, Ev=epidermis vesicular, Hd=haz dorsal, Hs= haz septal, Hm= haz marginal, Loc=lóculos, Me=mesocarpo, Se=septos, Rs=rudimento seminal, Pc= parénquima central, Pg=primordio de emergencia glandular, Pv=primordio de vesícula, Ve=vesículas.

 Septos y Eje

Conjuntamente con el mesocarpo, se observó el desarrollo de los septos y el eje central del fruto. Tras la antesis, los septos mostraron la presencia de un parénquima compacto dispuesto en forma longitudinal protegido por la epidermis que recubre los lóculos (Figura 3e). A medida que ocurrió el crecimiento del fruto se extendieron longitudinalmente, durante los primeros 48 dda debido a división celular y a continuación como consecuencia del ensanchamiento celular. Entre los 90 y 118 dda se observó parénquima esponjoso en el interior de los septos, simultáneamente con la formación del albedo en el pericarpo, y se reforzó la epidermis con el desarrollo de una capa subepidérmica de células alargadas y de paredes engrosadas, que se tiñe fuertemente de verde (Figura 3f).

En relación al eje central del fruto, este experimentó cambios histológicos durante el crecimiento inicial del fruto, similares a los del mesocarpo. Luego de la antesis y hasta aproximadamente 48 días después, en sección transversal se mostró formado por un parénquima compacto de células pequeñas, en división (Figura 3e). A continuación las células parenquimáticas comenzaron progresivamente a aumentar de tamaño, desarrollándose parénquima esponjoso de amplios espacios intercelulares, observable claramente a partir de los 90 dda (Figura 3f). Durante todo el período de estudio en el interior del eje se observaron haces marginales, tanto colaterales como concéntricos, dispuestos externamente en círculo, enfrentados a los septos y en número similar a estos (Figuras 3e y 3f). Igualmente, la presencia en el interior de los lóculos de rudimentos seminales poco desarrollados fue una característica constante durante el estudio (Figuras 3e y 3f).

DISCUSIÓN

Las características anatómicas de los tejidos que componen el fruto del cultivar Salustiana coinciden en general con las descripciones realizadas para C. sinensis (Schneider, 1968; Roth y Lindorf, 1972; Tadeo y Primo-Millo, 1988) y C. paradisi (Burns et al., 1992; 1994). En nuestro estudio, estas características son descritas evolutivamente, estableciendo para Salustiana una secuencia cronológica en el desarrollo histológico del fruto.

Coincidimos con Roth y Lindorf (1972) en que es recomendable una descripción del pericarpo de Citrus basada en el origen carpelar de los tejidos ya que, de acuerdo con nuestros resultados, el flavedo corresponde a capas externas del mesocarpo que mantienen su capacidad de división celular durante el desarrollo inicial del fruto. De hecho, durante los estadios tempranos de desarrollo el flavedo y el albedo no pueden ser discriminados histológicamente.

Debido a su origen, es pertinente incorporar vesículas y emergencias a la caracterización del endocarpo, tal como lo señalan Roth y Lindorf (1972). En relación a septos y eje, por poseer estructuras particulares pueden considerarse por separado del pericarpo, coincidiendo en este aspecto con Schneider, (1968). De acuerdo con García-Luis et al (2001), los septos se originan por adnación de las epidermis abaxiales de dos hojas carpelares contiguas cuyos márgenes se funden en un eje central (restos del eje floral) que puede mostrar en algunas variedades de cítricos crecimiento intrusivo durante el desarrollo del fruto, aspecto no observable en el caso de Salustiana.

La progresiva diferenciación de los tejidos determinó la pauta de crecimiento del fruto el cual mostró una cinética sigmoidal que coincide con el señalado para otros cítricos (Burns et al., 1992; Story y Treeby, 1999; García-Luis et al., 2002).

En particular, en el fruto de Salustiana la Fase I de crecimiento abarcó los primeros 48 dda, período durante el cual todos los tejidos estudiados se encontraron fundamentalmente en proceso de división celular, con un mesocarpo compacto. Los resultados demostraron la importancia del desarrollo del pericarpo durante el crecimiento inicial del fruto (Figura 1), debido tanto al incremento en número de células como a la expansión celular al final de la Fase I, aspecto señalado igualmente en mandarina Satsuma (Guardiola y Lázaro, 1987) y en Washington navel (Storey y Treeby, 1999; Ruiz et al., 2001).

A partir del día 48 después de antesis comenzó la Fase II de crecimiento en la variedad Salustiana (Figura 1), coincidiendo con la diferenciación del parénquima esponjoso en el mesocarpo, la creciente expansión de los lóculos/vesículas y la restrinción progresiva de la división celular al exocarpo, mesocarpo externo (flavedo) y endocarpo. Solo a partir de estos eventos fue posible la discriminación del pericarpo en flavedo y albedo (Figuras 2e y 2f).

El pericarpo comenzó a perder importancia relativa a medida que se desarrollaron los lóculos/vesículas, durante la Fase II de crecimiento del fruto (Figura 1) y a partir del día 76 después de antesis en los frutos de Salustiana, se observó un crecimiento lineal en sección transversal, relacionado con un incremento en la tasa de expansión de los lóculos (Figura 1). Estos resultados coinciden con los obtenidos por Guardiola et al. (1993) en Satsuma y El-Otmani et al. (1993) en mandarina Fortune, quienes reportaron para estas especies un aumento en la velocidad de crecimiento del fruto como consecuencia de la expansión de los sacos de jugo en el interior de los lóculos. En Salustiana, la expansión en superficie transversal tanto del pericarpo como de los lóculos tuvo su principal soporte en la constante división celular observada en la epidermis externa e interna del fruto y en la capacidad de estiramiento de los septos.

En relación al desarrollo de las glándulas oleíferas en el fruto de Salustiana, las observaciones coincidieron con las de Bennici y Tani (2004) quienes indicaron que las cavidades de las glándulas del fruto de Citrus se desarrollaron por esquizolisogénesis, proceso observado principalmente durante la Fase I de crecimiento del fruto. De forma similar, el origen y desarrollo de la vesículas y emergencias carpelares observados en Salustiana durante los primeros 48 días de crecimiento son similares a los señalados para C. sinensis (Schneider, 1968; Roth, 1977) y C. paradisi (Burns et al., 1992; 1994).

CONCLUSIONES

El crecimiento inicial del fruto de naranja dulce cultivar Salustiana se ajusta a las primeras fases de una curva sigmoidal, cuyo período de crecimiento lento ocurre durante los primeros 48 días después de antesis y está asociado con la división celular y expansión del pericarpo, a continuación ocurre un incremento en la tasa de crecimiento, lineal a partir del día 76 después de la antesis, asociado con el desarrollo de los lóculos y la expansión celular de las vesículas.

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