Fluctuaciones estacionales y temporales de la densidad larvaria de Anopheles darlingi Root (Diptera: Culicidae) y familias de insectos asociados al hábitat en El Granzón, Parroquia San Isidro, municipio Sifontes del estado Bolívar, Venezuela

Jesús Berti-Moser^1*, Julio González-Rivas¹ & Edith Navarro²

¹ Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios “Dr. Arnoldo Gabaldon”, Ministerio del Poder Popular para la Salud. Centro de Investigación en Enfermedades Endémicas. Laboratorio Entomológico de Malaria, Av. Las Delicias. Maracay-Venezuela.

² Universidad Central de Venezuela. Facultad de Agronomía. Doctorado en Ciencias. Postgrado de Entomología. Maracay, estado Aragua - Venezuela.

*Autor de correspondencia: jbertimoser@yahoo.com

Anopheles darlingi Root ha sido considerado en condiciones naturales como el principal vector de la malaria humana en América del sur y también en Venezuela, principalmente en los estados Bolívar y Amazonas, donde se produce el 90% de la malaria del país. Durante un mes (Junio de 1999) se realizaron muestreos en criaderos de mosquitos en siete localidades del área minera de San Isidro municipio Sifontes, estado Bolívar. Los sitios de muestreo fueron clasificados a priori en cuatro tipos de hábitat larvario: quebradas, lagunas, ríos, pantanos (herbáceo o arbóreo). En cada criadero se tomaron 30 muestras con un cucharón para colectar larvas de Anopheles. Simultáneamente al muestreo de larvas se midieron cuatro variables físico-químicas del criadero: pH, oxígeno disuelto, temperatura y profundidad del criadero. Asimismo, en un criadero de An. darlingi (quebrada con sombra), ubicado en la localidad de El Granzón, se llevó a cabo un estudio longitudinal, durante un año entre Julio de 1999 y Junio del 2000. En dicho criadero, se colectaron mensualmente larvas de An. darlingi e insectos acuáticos asociados. Las correlaciones entre la precipitación acumulada, la abundancia de estos insectos y la abundancia de larvas de An. darlingi, se establecieron mediante el análisis no paramétrico de correlación de Spearman (Spearman rank correlation). En el hábitat seleccionado, los resultados del análisis revelaron la presencia de una correlación negativa y significativa entre la abundancia de larvas de An. darlingi y la precipitación acumulada el mes anterior a la colecta. En esa misma localidad, la precipitación acumulada el mes anterior a la colecta, se correlacionó positivamente con la abundancia de la familia Naucoridae (Hemiptera). Asimismo, la abundancia de larvas de An. darlingi presentó una correlación negativa y significativa con la abundancia de la familia Naucoridae. En este hábitat (quebrada del Granzón), la densidad de larvas An. darlingi fue mayor en los meses de menor precipitación, aunque tanto en la época de menor precipitación como en la temporada lluviosa, hubo presencia de larvas de esta especie. Por otro lado, el criadero típico de An. darlingi, donde éste presentó su mayor abundancia y hubo presencia de larvas durante todo el año, fue clasificado como “Quebrada con sombra”. Esta presentó mucha sombra (90-100%), abundante materia orgánica sumergida o flotante (hojarasca, palitos, hojas, semillas), profundidad promedio de 65,22 cm, un pH promedio de 6,16, contenido medio de oxigeno disuelto de 6,40 g/L y una temperatura promedio del agua de 26ºC.

Palabras clave: Fluctuaciones estacionales, Anopheles, insectos acuáticos, larvas, hábitat, factores fisicoquímicos, Malaria, Bolívar, Venezuela.

Seasonal and temporal fluctuations of larval densites of Anopheles darlingi Root (Diptera: Culicidae) and insects associated to the habitat in San Isidro Parish, Sifontes municipality, Bolívar state, Venezuela

SUMMARY

Anopheles darlingi Root has been considered under natural conditions as human malaria’s principal vector in South America. In Venezuela, Amazonas and Bolivar States, it is responsible for 90 % of malaria cases reported in the country. Field surveys and mosquito larvae sampling of mosquito breeding sites in mining areas, were carried out in seven localities of Sifontes county, Bolívar state during one month, between 2 and 29 June 1999. The breeding sites were a priori classified into four larval habitat categories: lagoons, streams, rivers and herbaceous swamps. At each breeding site, 30 dips for mosquito larvae samples were made. Simultaneously with mosquito larvae sampling, four selected variables of water were measured: temperature, dissolved oxygen, pH and water depth. On the other hand, a longitudinal study was carried out in the typical An. darlingi breeding site (shaded streams) in El Granzón (Sifontes county). Field surveys of mosquito larvae and aquatic insects were carried out in the same breeding site over a one-year period (July, 1999 to June, 2000). At this breeding site, Anopheles larvae and aquatic insects were collected monthly. During the study, 12 samples were taken from this larval habitat of An. darlingi. Seasonal and temporal variations of An. darlingi larvae and aquatic insects were determined. Relationships among the rain in the previous month, abundance of aquatic insects and abundance of An. darlingi larvae, were investigated using the Spearman nonparametric test (Spearman rank correlation). Results of the analysis revealed that the abundance of An. darlingi mosquito larvae was negatively correlated with the rainfall in the previous month. On the other hand, the results indicate that the abundance of An. darlingi larvae was negatively correlated with the abundance of the family Naucoridae (Hemiptera), and this family was positively correlated with the rainfall in the previous month. The typical An. darlingi larval habitat was classified into the category “streams shaded”. This streams were very shaded (90-100%), with a water depth of 65.22 cm, with abundant floating organic debris (dry foliage, leaves, trash, small stick), a pH of 6.16, dissolved oxygen of 6.40 g/L, and a water temperature of 26ºC.

Key words: Seasonal variations, Anopheles, larvae, habitat, aquatic insects, physical-chemical factors, Malaria, Bolívar state, Venezuela.

Recibido el 12/06/2008.  Aceptado el 19/09/2008

INTRODUCCIÓN

En el continente americano desde la década del 90, se registró una alarmante incremento de la malaria; desde 1974, la enfermedad aumentó durante 20 años con un registro que pasó de 270.000 casos en 1974 a más de 1.2 millones en 1991, aunque mostró una ligera disminución en 1993 a unos 983.536 casos; sin embargo, éstos igualmente se concentraron en los mismos países y regiones afectadas desde 1974 (OPS, 1994). Brasil registró casi la mitad (48%) de los casos de América; los países andinos (Bolivia, Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela) registraron el 32%; y Centro América, México y el Caribe, 17%. La mayor concentración de casos se ubica generalmente en la cuenca del Amazonas, donde en 1991 se registró un total de 627.894 casos y un porcentaje de más del 80% de todos los casos de Plamodium falciparum del continente (OMS, 1992). En la década del 2000 la situación es muy similar a la década pasada. En Venezuela, entre 1995 y 2002 solamente el estado Bolívar, produjo un promedio anual de 8.370 casos de malaria [Dirección de Salud Ambiental del Estado Bolívar (DSAEB), 1995-2002]. En el periodo 2003-2007, la casuística anual de malaria en ese estado se incrementó a 25.569 casos, cerrando el último año con 29.420. La mayor parte de estos casos se originaron en el municipio Sifontes, que para el primer periodo señalado promedió 2.918 casos por año y para el último quinquenio 12.527, cerrando en el año 2007 con 13.548 casos, un 46,1% de la malaria del estado Bolívar. (DSAEB, 2007). Actualmente los estados mas afectados, según reporte de la “Semana Epidemiológica 20” del año 2008 (MPPS. Dirección General de Salud Ambiental, 2008), siguen siendo Bolívar y Amazonas, ambos reportaron el 90% de la casuística nacional (Bolívar 72% y Amazonas 18% respectivamente). Según este reporte, los municipios con mayor IPA son: Sifontes (Bolívar, n=136), Sucre (Bolívar, n=104), Cedeño (Bolívar , n=70) y Atabapo (Amazonas, n=25).

La especie Anopheles (Nyssorynchus) darlingi Root, es el principal vector de la malaria en la región Neotropical, siendo el responsable del 80% de los casos que ocurren en América (OPS, 1994). Esta especie tiene una amplia distribución geográfica encontrándose en el Sur de México, Belice, Guatemala, el Salvador y Honduras. En Suramérica se distribuye desde el sur de Venezuela hasta el Norte de Argentina (Forattini, 1962). Este mosquito también es considerado como el principal vector en la cuenca amazónica (Zimmerman, 1992; Lounibos & Conn, 2000; Moreno et al., 2002) y también en el foco meridional de malaria en Venezuela, el cual abarca los estados Bolívar y Amazonas, que producen cerca del 84% de la malaria del país (Aché, 1998; Moreno et al., 2000; Magris et al., 2007). En el estado Bolívar, el municipio Sifontes (6º 00’ y 7º 54’ N; 60º 44’ y 61º 39’O) representa el área de mayor incidencia de malaria del estado. En los últimos cinco años esta enfermedad se ha incrementado notablemente en el mismo estado, cerrando el último año con 29.420 casos. La mayor parte de estos casos se originaron en el municipio Sifontes. En este municipio persisten focos de malaria en zonas mineras, caracterizadas por la inestabilidad de las poblaciones humanas, la precariedad de las viviendas y la exposición permanente a la picada de los mosquitos, lo que eleva el riesgo de contraer la enfermedad. Este municipio abarca una superficie de 24.392 km2, con una población de aproximadamente 70.000 habitantes; el mismo limita al norte con el estado Delta Amacuro, al este con Guyana (Zona en Reclamación), al oeste con los municipios El Callao y Roscio y al sur con el municipio Gran Sabana (Fig. 1). La actividad económica principal es la minería, basada en extracción de oro por métodos artesanales o rudimentarios. Desde el punto de vista operativo y de acuerdo a la morbilidad de malaria y su distribución geográfica dentro del municipio, el Servicio de Endemias Rurales de la Dirección de Salud Ambiental del Estado Bolívar (Demarcación de Tumeremo), tiene dividida el área en tres focos: Tumeremo, El Dorado y San Isidro. El foco de Tumeremo incluye los criaderos y localidades ubicados en los alrededores de la capital del municipio (Tumeremo) y el área de Bochinche (Fig. 1). Esta última es un área poco poblada, habitada principalmente por indígenas de la etnia Kariña. Es una zona bastante húmeda, caracterizada por la presencia de grandes bosques primarios y extensos humedales irrigados por el río Botanamo (Fig. 1). El foco El Dorado comprende los criaderos localizados en: El Dorado capital, San Antonio, San Martín de Turunbán, San Miguel, La California, La Leona, El León, Arenales, Valle Hondo, La Fe, La Lira, Boca del Yuruarí, La Trinidad, San Rafael y Río Cuyuní arriba. En esta zona los criaderos están muy relacionados con los ríos Cuyuní, Yuruán, Chicanán y Yuruarí (Fig. 1). El foco “San Isidro” situado al sur del municipio, representa el área de mayor incidencia de todo el municipio y muchas veces del estado Bolívar. En cuanto a humedales, esta zona comprende muchos criaderos naturales influenciados por la quebrada La Amarilla y el río Las Claritas; asimismo existen poblaciones humanas ubicadas en las localidades de Ciudad Dorada, San Isidro (Km 88), Las Malocas, Las Claritas, Tierra Blanca, Las Manacas, El Granzón y Araimatepuy (Fig. 1), todas estas localizadas muy cerca o a lo largo de la carretera troncal 10; además está “Puerto Beco” zona minera muy deforestada, situada en el interior de la selva pluvial, al este de la antigua localidad de “Las Claritas Adentro” (Fig. 1).

En el estado Amazonas, según estudios entomológicos realizados en Ocamo (municipio Alto Orinoco), An. darlingi fue la especie mas predominante y con mayor preferencia hematofágica hacia el hombre, con claro comportamiento endofágico y un pico de máxima actividad de picada entre media noche y el amanecer (Magris et al., 2007). En la misma localidad (Ocamo, Alto Orinoco), la incidencia mensual de malaria y el promedio de hembras de An. darlingi capturado mensualmente, presentaron una correlación positiva estadísticamente significativa (Magris et al., 2007). Por otro lado, estudios de criaderos realizados en el mismo municipio Alto Orinoco (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005), demostraron que An. darlingi presenta una mayor abundancia larvaria entre julio y octubre; lo cual posiblemente tenga relación con el máximo nivel del río Orinoco, factor muy asociado con la aparición del hábitat de sus larvas, es decir, nuevos criaderos creados cada año al desbordarse el río (Rejmánková et al., 1999, Rubio-Palis et al., 2005). Según estos autores, la correlación entre la precipitación mensual y la densidad de larvas de An. darlingi no fue estadísticamente significativa. Esta especie mostró una marcada estacionalidad desapareciendo entre abril y mayo; siendo más abundante entre julio y octubre. La misma presentó el pico de mayor abundancia larvaria en el mes de septiembre, justamente dos meses después del pico de máxima lluvia (Rubio-Palis et al., 2005; Rejmánková et al., 1999). En un área minera del estado Bolívar (municipio Sifontes), se encontró An. darlingi tanto en las lagunas como en cortes de minas de oro (Moreno et al., 2000). En ese estudio An. darlingi se presentó a muy bajas densidades en lagunas, quebradas y ríos; pero con mayor abundancia en pozos y cortes de minas (Moreno et al., 2000).

Según Savaje et al. (1990), la vegetación del criadero es un factor determinante para la presencia o ausencia de larvas de Anopheles albimanus y Anopheles pseudopunctipennis de la zona litoral de México. En Venezuela, se señalan factores físico-químicos del criadero como determinantes para la ocurrencia de An. pseudopunctipennis y Anopheles aquasalis de la región costera del estado Sucre (Berti et al., 1993; Berti et al., 2004; Grillet et al., 1998), mientras que en los ríos de Belice, se señala la presencia de larvas de la especie An. darlingi asociada a acumulaciones de detritus (Rejmánková et al., 2000).

Por lo anteriormente expuesto y dada la importancia que tienen los estudios ecológicos del hábitat larvario de An. darlingi, se realizó el presente trabajo en la región minera del municipio Sifontes, con el fin de determinar la influencia de algunos factores ambientales, en la presencia de An. darlingi y sus criaderos, así como en la distribución y abundancia de sus larvas. Este estudio permitirá actualizar la información ecológica de An. darlingi, contribuyendo a una mejor estratificación de las áreas de riesgo a malaria en la zona; además servirá de base para la realización de futuras actividades de investigación; así como para la implementación de estrategias que permitan la reducción de la población del vector. En ese sentido, se plantearon los siguientes objetivos: 1) Describir el hábitat larvario de An. darlingi en función de algunas de sus características físico-estructurales (ubicación, forma, tamaño, profundidad, sombra presente, etc.), fisicoquímicas (pH, oxigeno disuelto, temperatura del agua, turbidez, etc.) y bióticas (vegetación e insectos acuáticos asociados al criadero); 2) Caracterizar la ocurrencia (presencia o ausencia) y la abundancia temporal o estacional de larvas de An. darlingi en El Granzón; y 3) Identificar algunos factores ambientales locales (del hábitat) como la temperatura del agua y la precipitación, asociados con la distribución espaciotemporal de las larvas de An. darlingi.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio y descripción del hábitat larvario

En un estudio exploratorio de un mes (del 02 al 29 de junio de 1999), se inspeccionaron los principales criaderos ubicados en aquellas áreas definidas como humedales de las localidades de San Isidro, Las Malocas, Las Claritas, Tierra Blanca, Puerto Beco, Las Manacas, El Granzón y San Miguel de Betania, todas ubicadas en el área del foco “San Isidro”. El área de “San Isidro” fue seleccionada como zona de muestreo para la ejecución del estudio transversal de distribución espacial, y El Granzón para realizar el estudio longitudinal de distribución temporal de larvas de An. darlingi (Fig. 1); ya que estudios previos (Berti et al., 1998; Moreno et al., 2000), señalan la presencia de esta especie en quebradas y lagunas de dicha localidad. El hábitat larvario seleccionado para el estudio longitudinal sobre larvas de An. darlingi fue clasificado como del tipo “Quebrada con sombra”; situada aproximadamente a 200m del caserío El Granzón (6º 12’ N, 61º 21’O). El área corresponde a la zona de vida catalogada como Bosque Húmedo Tropical (Ewel et al., 1968), constituido principalmente por una exuberante vegetación caracterizada por la gran altura que alcanzan las especies dominantes, generalmente árboles altos y con presencia de epifitas (especialmente bromeliáceas), vegetación muy diversa típica de las selvas húmedas tropicales (Ewel et al., 1968). El clima de la zona está caracterizado por una alta precipitación mensual, que varia entre 158,6 mm y 395 mm, con un promedio anual acumulado de 3.047,6 mm; la temperatura media anual varía entre 25,6ºC y 31,5ºC. En el caso del área de la localidad El Granzón, la pluviosidad mensual durante el período de estudio (12 meses) fluctuó entre la máxima de 325,8 mm y la mínima de 38,3 mm.

Diseño del estudio y metodología de colecta de muestras de larvas e insectos acuáticos asociados.

El diseño de estudio fue mediante dos esquemas de muestreo: 1) El estudio exploratorio y transversal (durante cuatro semanas por criadero) aplicado durante un mes, para determinar la abundancia relativa (larvas/30 cucharones) y espacial (entre criaderos); y 2) El estudio longitudinal de 12 meses, para determinar la abundancia relativa (larvas/30 cucharones) estacional y temporal durante un año, con muestreos cada mes en un solo tipo de criadero (Quebrada) en El Granzón, a fin de comparar la abundancia relativa de An. darlingi entre meses y entre estaciones del año.

En cada criadero (estudio exploratorio y transversal), se tomaran al menos 30 muestras de agua (entre 90 y 100 en criaderos muy extensos), para determinar la abundancia relativa de larvas (larvas/muestra) utilizando cucharones de 1 L. de capacidad; estas muestras fueron tomadas en las márgenes de cada criadero. Adicionalmente se registraron las siguientes variables: Tipo de criadero, Temporalidad (permanente, estacional o temporal), Exposición al sol (sombra total, parcial o ninguna), Extensión del criadero (m2, km2), Profundidad, Tipo de vegetación (emergente, flotante o sumergida), Oxigeno disuelto, Temperatura y pH del agua.

El criadero estudiado (Quebrada con sombra total) fue visitado y muestreado mensualmente durante el lapso de 12 meses (entre julio de 1999 y junio de 2000). Durante el estudio longitudinal (El Granzón), cada mes se tomaron 30 muestras de agua para determinar la abundancia relativa de larvas (larvas/muestra), utilizando cucharones de 1L. de capacidad; todas las muestras fueron tomadas en las márgenes del criadero. El muestreo se realizó entre las 7:30 y las 13:30 horas. En este periodo de tiempo, se procedió a colectar larvas e insectos acuáticos asociados al criadero. Simultáneamente con estas colectas mensuales, se tomaron muestras del agua a fin de determinar algunas variables físico-químicas, tales como: temperatura, pH y oxígeno disuelto; así como también se registró: profundidad, iluminación (sombra total, parcial o ninguna) y materia orgánica presente.

Las larvas de Anopheles colectadas fueron introducidas en viales y se trasladaron al laboratorio, donde después de la identificación fueron contadas y separadas por estadios. Todas las larvas de An. darlingi (del primer al cuarto instar) fueron identificadas después de ser fijadas en solución AGA; esto es posible debido a que esta especie es de muy fácil identificación a partir del primer instar larvario. Las larvas de IV instar de las otras especies fueron preservadas en solución AGA, para su posterior identificación mediante claves taxonómicas de Navarro (1996) o desarrolladas hasta la fase de pupa. Las pupas fueron mantenidas en agua del criadero, transportadas vivas al laboratorio y desarrolladas hasta la emergencia del adulto para su identificación mediante claves taxonómicas de hembras de Anopheles (Rubio-Palis, 2000). Las muestras fueron cuantificadas por especie e instar larvario a fin de obtener los respectivos índices de densidad: índice larvario por especie e índice larvario total de Anopheles. Todas las variables mencionadas fueron determinadas cada mes en forma simultánea al muestreo larvario. Igualmente se procedió con el muestreo de invertebrados acuáticos, los cuales fueron colectados por medio de redes especiales. Tanto los insectos acuáticos como los copépodos fueron enviados a especialistas de la UCV, Universidad del Zulia y Universidad de Oriente para su respectiva identificación.

RESULTADOS

Según los resultados del estudio exploratorio, la especie de mayor frecuencia y abundancia fue An. triannulatus, la misma se presentó en todos los criaderos y localidades estudiadas, excepto en el Río Las Claritas; su mayor frecuencia y abundancia se observó sobre todo en sitios expuestos a pleno sol, como las quebradas de Puerto Beco y San Isidro (Tablas I y II), donde fue muy abundante. An. triannulatus fue un poco menos abundante en pantanos (Tierra Blanca) y quebradas con sombra total o parcial (El Granzón y Tierra Blanca). Asimismo, pudo observarse con frecuencia, la presencia de larvas de An. triannulatus junto con las de An. darlingi, salvo en los pantanos de Tierra Blanca, donde esta última nunca fue colectada. No obstante, en sitios expuestos a pleno sol (Puerto Beco y San Isidro), la abundancia de An. triannulatus siempre fue mucho mayor que la de An. darlingi (Tablas I y II).

Por su parte, An. darlingi fue más frecuente y abundante en las quebradas y lagunas con sombra total, particularmente del Granzón y Las Manacas; la misma también está presente en otras quebradas (Puerto Beco y San Isidro) y en otras lagunas (Puerto Beco y Las Manacas), pero siempre con una menor frecuencia que An. triannulatus. Sin embargo, durante el estudio exploratorio An. darlingi fue la especie de mayor abundancia, tanto en el hábitat tipo laguna (El Granzón), como en la quebrada con sombra del Granzón (Tabla 1). Por otro lado, aunque en general la especie An. darlingi fue menos abundante que An. triannulatus, ésta se presentó con mayor frecuencia que en estudios anteriores, principalmente en la localidad del Granzón, donde durante el estudio exploratorio fueron colectadas 189 larvas (Laguna = 38 y quebrada = 151) (Tabla I).

En todas las quebradas (con sombra parcial o total) y en el río Las Claritas también hubo presencia de Chagasia bathana y ocasionalmente de Anopheles eiseni, aunque esta solo fue abundante en río Las Claritas. Por el contrario, Ch. bathana fue bastante abundante en quebradas con sombra parcial o total (Tablas I y II).

En la Tabla II, se presentan resultados sobre algunas de las variables físicas y químicas que se midieron “in situ” en cada uno de los criaderos visitados durante el estudio exploratorio. Al respecto, An. darlingi fue colectado en sitios con caracteres físico-químicos similares (quebradas, excepto en San Miguel de Betania y lagunas), siendo mas abundante en aquellas con sombra; la misma no esta presente ni en pantanos (Tierra Blanca) ni en el río Las Claritas, los cuales tienen caracteres físico-químicos diferentes a las lagunas y quebradas señaladas. En el caso de An. triannulatus, la especie se presenta en la mayoría de los criaderos estudiados, solo no estuvo presente en el río Las Claritas y fue muy abundante en quebradas (a pleno sol o sombreadas) y en pantanos (sombreados o a pleno sol). Por su parte, An. eiseni solo fue colectado ocasionalmente en sitios con sombra (río Las Claritas y quebradas con sombra) y fue mas abundante en el río Las Claritas (Sombra parcial). En un manantial muy sombreado (Las Manacas) y con abundancia de helechos, fueron colectadas tres larvas de la especie Anopheles thomasi Shannon, la cual es de muy rara ocurrencia en el estado Bolívar (Berti et al., 1998).

El criadero típico de An. darlingi, donde presentó su mayor abundancia y hubo presencia de larvas durante todo el año, fue clasificado como del tipo “Quebrada con sombra”. La misma está situada aproximadamente a 200 m. del caserío El Granzón. El sitio presenta mucha sombra (Casi total: 90-100%), caudal de poca corriente (época de menor pluviosidad), abundante materia orgánica sumergida o flotante (hojarasca, palitos, hojas, semillas) a orillas del criadero, profundidad promedio de 65,22 cm (35 - 110 cm), pH promedio de 6,16 (6,0 - 6,5), contenido medio de oxigeno disuelto de 6,40 g/L (5,0 - 8,0 g/L) y temperatura promedio del agua de 26ºC, con rango entre 24 y 29ºC (Tabla II).

En cuanto al inventario de insectos asociados, hasta el presente se dispone de las listas preliminares de familias y géneros de Coleópteros y Hemípteros, la mayoría de los cuales tienen hábitos de depredación. Una vez identificados todos los ejemplares colectados, se establecerán colecciones y listas de referencia por estado, municipio, parroquia, localidades, tipo de hábitat y especie de Anopheles con la cual estén asociados. Estos resultados se publicarán posteriormente.

Fluctuación estacional de la densidad relativa de larvas de An. darlingi e insectos asociados.

Los resultados del estudio longitudinal de 12 meses pueden observarse en la Fig. 2; según los mismos, An. darlingi fue más abundante en los meses de menor pluviosidad, particularmente febrero y mayo del año 2000 (Febrero = 43 larvas/muestra y mayo = 45 larvas/muestra) y fue menos abundante de julio a noviembre del año 1999 (Rango entre 8 y 12 larvas/muestra), justamente cuando la pluviosidad fue mayor (Fig. 2). No obstante, la especie está presente durante todo el año en el hábitat, incluso en la época cuando aumentó considerablemente la precipitación (Fig. 2). Este resultado es muy importante, ya que en anteriores estudios realizados en la misma región, nunca fue posible observar densidades larvarias similares, debido a la ausencia total o la continua baja densidad de la especie en muchas localidades investigadas. En las Fig. 3, 4 y 5, pueden observarse las fluctuaciones de la densidad relativa de las familias de insectos (Coleoptera, Hemiptera y Odonata) asociados al hábitat de la especie. Al respecto, se encontró una correlación negativa y significativa (R = - 0,644; P < 0,023) entre la abundancia de An. darlingi y la de la familia Naucoridae del orden Hemiptera (Tabla III) y asimismo con la abundancia de la familia Aeshnidae (R = - 0,483; P < 0,102) del orden Odonata (Tabla III). El resto de pares de variables probadas presentaron correlaciones que no fueron estadísticamente significativas (Tabla III, P > 0,1123). Por otro lado, la variable precipitación acumulada en el mes anterior a cada fecha de colecta, también presentó una correlación negativa y significativa (R = - 0,523; P< 0,081) con la abundancia mensual de larvas de An. darlingi (Tabla IV); asimismo esta variable presentó una correlación positiva y altamente significativa (R = 0,732; P < 0,0068) con la abundancia de la familia Naucoridae (Tabla IV). El resto de pares de variables probadas presentaron correlaciones que no fueron estadísticamente significativas (Tabla IV, P > 0,1139). En anteriores investigaciones realizadas en la misma región del estado Bolívar, nunca fueron colectados los insectos asociados al hábitat de An. darlingi o al hábitat de otras especies de Anopheles (Berti et al., 1998; Moreno et al., 2000), es decir, que en relación a este aspecto no existen antecedentes. Tampoco existen registros previos, en relación a estudios similares realizados en el estado Amazonas; por lo que para ambos estados, se carece de antecedentes que permitan enriquecer la discusión de los resultados.

DISCUSIÓN

La especie de mayor frecuencia y abundancia del estudio exploratorio fue An. triannulatus (Tabla I), lo que coincide con resultados anteriormente publicados (Berti et al., 1998; Moreno et al., 2000); la misma se presentó en todos los criaderos y localidades estudiadas, excepto en el Río Las Claritas; su mayor frecuencia y abundancia se observó sobre todo en sitios expuestos a pleno sol, como las quebradas de Puerto Beco y San Isidro. Por su parte, An. darlingi fue más frecuente y abundante en quebradas con sombra, muy especialmente en la quebrada del Granzón (Tabla I), resultado que difiere de estudios anteriores (Berti et al., 1998; Moreno et al., 2000; Rubio-Palis et al., 2005). Sin embargo, esta especie también se localizó pero con menor abundancia en otros criaderos como las lagunas con sombra total o parcial, especialmente en El Granzón y Las Manacas (Tabla I). En el área del Alto Orinoco (estado Amazonas), se identificaron cuatro tipos de criaderos principales: lagunas, pozos, caños y charcas (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005). Las lagunas, resultaron el hábitat más favorable para el desarrollo de diversas especies de Anopheles (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005). Hay varias razonas de porque las lagunas proveen un hábitat favorable para los estadios inmaduros de Anopheles, siendo la principal de ellas, la presencia de abundante vegetación flotante y/o emergente que proporciona refugios adecuados a las larvas y las protege de la depredación (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005). Según estos autores, An. darlingi fue colectada en mayor proporción en el hábitat tipo laguna, pero también se colectó en otros tipos de criaderos como pozos y charcas, ubicados en lugares de poca profundidad, y siempre con sombra parcial y abundante detritus (palitos, hojas, semillas) (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005). Lo antes expuesto concuerda con Fleming (1986) y Rozendaal (1990), quienes manifiestan que las larvas de An. darlingi ocupan una gran diversidad de criaderos, pero siempre en agua dulce, no contaminada y con sombra parcial, es decir, protegidas de los rayos directos del sol al menos durante gran parte del día.

Según Rejmánková et al. (1999) y Rubio-Palis et al. (2005), en el área del Alto Orinoco, la correlación entre la precipitación mensual y la densidad de larvas de An. darlingi no fue estadísticamente significativa, resultado que no coincide con el nuestro, ya que aquí se encontró correlación negativa y significativa entre estas dos variables (Tabla IV y Fig. 2). En el Alto Orinoco, esta especie mostró una marcada estacionalidad desapareciendo entre los meses de abril y mayo; siendo más abundante entre julio y octubre (Rubio-Palis et al., 2005). Esta presentó el pico de mayor abundancia larvaria en el mes de septiembre, justamente dos meses después del pico de máxima lluvia (Rubio-Palis et al., 2005). Estos resultados también contrastan con los del presente estudio, ya que la mayor abundancia de larvas de An. darlingi en la quebrada de El Granzón, se encontró en el período de menor pluviosidad, particularmente entre enero y mayo; con picos de máxima abundancia de larvas en los meses de febrero y mayo (Fig. 2). En un área minera del estado Bolívar se encontró An. darlingi en lagunas, quebradas y ríos, pero a muy bajas densidades y la especie se presentó con mayor abundancia en pozos y cortes de minas (Moreno et al., 2000), lo cual también contrasta con los resultados del presente estudio, ya que la mayor ocurrencia y abundancia de la especie fue en las quebradas con sombra (Tabla I).

En Surinam, Rozendaal (1990) coincide con nosotros en relación al pH del hábitat de An. darlingi (pH entre 6 y 7) y la temperatura promedio del agua de 26ºC (Tabla II); asimismo, este autor señala como principales tipos de criaderos de la especie a los siguientes: 1) Las quebradas muy sombreadas dentro de la selva pluvial; 2) Las orillas de ríos usualmente sombreadas y con vegetación flotante (Eichornia, Salvinia, Pistia) y desechos naturales (hojarasca y detritus); y 3) Las charcas y pozos formados por desbordamiento de ríos, las cuales generalmente son sombreadas, debido a su cercanía con el mismo. Este autor asegura que en caso de que dichos pozos estén expuestos a pleno sol, no es posible colectar larvas de An. darlingi, señalando que sus larvas solamente fueron colectadas en aquellos sitios total o parcialmente sombreados (Rozendaal, 1990). En nuestro caso, si logramos colectar pocas larvas de la especie en sitios expuestos a pleno sol o parcialmente sombreados, como fueron las quebradas y la laguna de Puerto Beco y la laguna de Las Manacas.

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