Mapa de riesgo de transmisión de malaria en la cuenca del río Caura, Venezuela

Venezuela, los mapas de riesgo de malaria se basan en el Índice Parasitario Anual (IPA) a nivel de municipio (Anché, 1998). Estos mapas tienen poca resolución espacial y no discriminan adecuadamente los niveles de riesgo en localidades con alto endemismo de malaria, resultando de poca utilidad práctica. Tal es el caso del estado Bolívar donde casi todos los municipios son de alto riesgo. Este tipo de mapa depende del registro sistemático del número de casos de malaria y datos de población actualizados para calcular el IPA, lo cual a su vez requiere de un sistema de vigilancia epidemiológica continuo. En el caso de áreas remotas, la disponibilidad de tales datos es muy limitada. Por otro lado, estos mapas no consideran los múltiples factores de riesgo que actúan a diferentes escalas espaciales y temporales. Un avance en la detección de áreas de riesgo de infección de malaria en Venezuela es el trabajo de Grillet et al. (2009), basado en focos de alta transmisión de Plasmodium vivax, usando métodos de estadística espacial para detectar áreas geográficas con proporciones significativas de casos de malaria, considerando su distribución poblacional. La metodología permite delimitar la extensión geográfica de medidas de control para focos persistentes de infección. Sin embargo, los autores reconocen que la metodología está limitada por la calidad de los datos epidemiológicos y demográficos, así como la existencia de casos asintomáticos.

Una alternativa es el modelaje del riesgo de transmisión de malaria propuesta por Craig et al., (1999), utilizando un modelo de lógica difusa para la distribución de la transmisión estable de malaria en Africa subsahariana, basado en precipitación y temperatura. El modelo mostró ser compatible con datos de campo y mapas históricos a escala continental. No obstante, el modelo estima de forma conservadora la distribución de la malaria al no considerar anomalías a escalas con mayor resolucion espacial que puedan afectar la distribución, tales como ríos en planicies de inundación en áreas de baja precipitación, prácticas agrícolas, deforestación, etc. A este respecto, Rincón-Romero & Londoño (2009) adaptan el modelo de Craig et al., (1999) a la resolución espacial y condiciones climáticas húmedas y heterogéneas propias de Buenaventura en el Valle del Cauca, Colombia. En su modelo incluyen variables geomorfológicas y antrópicas para identificar con mayor precisión áreas de riesgo de transmisión de malaria. Los autores reconocen que el modelo no incorpora otras variables de importancia como la movilidad de la población, cobertura y cambio de uso de la tierra, áreas deforestadas asociadas a criaderos de mosquitos o índices parasitarios anuales.

Este trabajo tiene como objetivo elaborar un mapa de riesgo de malaria en la cuenca del río Caura usando una modificación de la metodología de Rincón-Romero & Londoño (2009). Las áreas de riesgo se determinaron a partir de índices de conveniencia de malaria producto de una evaluación de múltiples criterios ambientales (climáticos, paisaje), humanos (demográficos, socio-económicos) y de vulnerabilidad. El mapa resultante tiene implicaciones para orientar decisiones en las políticas y esfuerzos de prevención y control de malaria en la región.

Se localiza en la cuenca del río Caura, municipios Sucre y Cedeño del estado Bolívar (Fig. 1). Una descripción general incluyendo población, grupos indígenas, antecedentes del programa de malaria, epidemiología y desafíos para el combate de la enfermedad ha sido previamente publicada (Colchester et al., 2004; Bevilacqua et al., 2009). Sin embargo, pertinente al interés eco-epidemiológico de riesgo de transmisión de la enfermedad, se describen características hidrológicas, geomorfológicas y de vegetación del corredor ribereño del río Caura.

El río Caura es el segundo tributario más importante de la margen derecha del río Orinoco, con una descarga aproximada de 3.500 m3/s y una marcada estacionalidad del caudal (Vargas & Rangel, 1996). Las fluctuaciones del nivel del río disminuyen de norte a sur, con valores promedio de 13 m en su desembocadura y ca 1,5 m en su cuenca alta (confluencia de los ríos Merewari y Waña). La cuenca alta de los ríos Caura y de su principal tributario el río Erebato, presentan paisajes de tierras altas (altiplanicies, plateau y montañas) con pendientes de altas a moderadas, donde a pocas horas de la precipitación aumenta el nivel del río en varios metros y se producen desbordes potenciales a lo largo del corredor ribereño. La temperatura media mensual es comparativamente más baja que el resto de la cuenca y superior a 24 ºC. El medio río Caura está dominado por un paisaje de peniplanicies, lomeríos suavemente disectados, canales de ríos mayormente confinados, con potencia alta y desbordes localizados. Este sector tiene una temperatura promedio mensual de 27,7 ºC y una variabilidad inter diaria comparativamente menor al resto de la cuenca, propicia para el ciclo de vida de vectores y parásitos. En la cuenca baja del río Erebato y cuenca media del río Caura, se localiza la mayor superficie sujeta a inundación del sector, con duración entre dos a cuatro meses y variación en la profundidad de la lámina de agua (Rosales et al., 2003b).

El bajo río Caura se caracteriza por paisajes con pendientes bajas a muy bajas (lomeríos bajos, peniplanicies suaves, planicie), ríos con bajo control estructural y sujetos a desbordes estacionales, asociados a formas de terrenos tales como bancos laterales, complejos de orillar y lagunas laterales al canal principal del río (Fig. 2). En época de aguas altas, el río Caura sufre el fenómeno de represamiento de aguas por efecto del aumento del caudal del río Orinoco y el corredor ribereño se inunda por períodos de dos a cuatro meses. En períodos de sequía quedan al descubierto playas arenosas (barras aluviales), charcas y fondos rocosos inundados donde se han colectado larvas de mosquitos vectores de malaria (Rubio-Palis et al., 2010).

1. Índice de Conveniencia Climática para Malaria (ICCM). Constituye las condiciones de precipitación y temperatura promedio anuales favorables para el ciclo de vida de parásitos y vectores de malaria. Se generaron mapas de precipitación y temperatura en función de la altitud, con datos disponibles de seis estaciones pluviométricas y dos climáticas (EDELCA, 2007). Para ello se realizó una regresión lineal simple entre el promedio de precipitación anual (mm) y la altura (msnm) de cada estación (Y= 187,6 + 0,14X; R² = 0,76), al igual que entre el promedio de temperatura anual (ºC) y altura (msnm) de cada estación (Y= 27,20 - 0,0038X; R² = 0,88). La relación lineal se aplicó a cada uno de los valores de altura de un modelo digital de terreno (MDT) del Caura del Shuttle Radar Topography Mission (con 90 metros de resolución) para obtener mapas con valores continuos de precipitación y temperatura. Para cada mapa se establecieron rangos de conveniencia para el ciclo de vida de los parásitos P. vivax y P. falciparum y del vector Anopheles darlingi (Tabla I).

La probabilidad de sobrevivencia del mosquito y su abundancia son elementos críticos en el ciclo de transmisión de enfermedades por vectores donde factores exógenos como la temporalidad de la precipitación y la temperatura juegan un papel importante (Craig, et al. 1999). Para que un vector sea eficiente, un número considerable de individuos de una especie dada debe sobrevivir lo suficiente para permitir el desarrollo de la esporogonia de Plasmodium spp. (Barros et al., 2011).

En el caso de An. darlingi la relación entre picos de abundancia y patrones de precipitación y temperatura varían en diferentes localidades o regiones (Hiwat & Bretas 2011). Según Rubio-Palis & Zimmerman (1997) el rango de distribución de esta especie en Suramérica incluye parámetros climáticos que van desde 0 a 1500 msnm de altitud, 20 a 28ºC de temperatura y 100 a 2500 mm de precipitación. En Venezuela, An. darlingi se distribuye en áreas fisiográficas de llanos y bosques bajos por debajo de los 500 msnm con precipitaciones anuales entre 750 y 3500 mm y temperaturas medias anuales entre 26 y 28ºC (Osborn et al., 2004).

Anopheles darlingi en áreas ribereñas se encuentra por lo general en cuerpos de agua relativamente extensos, profundos y claros con condiciones químicas y físicas relativamente estables tales como lagos, pantanos y ríos (Rozendaal, 1992; Sinka et al., 2010). Según Giglioli (1938), estos hábitats dependen de la precipitación la cual incrementa la disponibilidad de criaderos, observándose los picos de abundancia y la ampliación de la distribución durante los meses inmediatos después de temporadas de lluvia (Roberts et al., 2002).

Si bien algunos estudios señalan que An. darlingi requiere de alta precipitación (Rozendaal, 1987; Reynes et al., 1995; Villalobos-Salcedo et al., 1998; León et al., 2003; Magris et al., 2007), las lluvias muy intensas pueden inundar y desbordar los criaderos llevándose las larvas, resultando en la disminución de la densidad o ausencia total del vector; observándose un incremento de la densidad en períodos de sequia o en transición entre sequia y lluvia (Hiwat & Bretas, 2011). En la Amazonia Brasileña se ha observado que la precipitación parece estar inversamente relacionada con la tasa de sobrevivencia diaria y densidad de An. darlingi hembras adultas y el número de casos de malaria (Barros et al., 2011).

Para la temperatura, el rango se definió entre 16 - 40ºC promedio anual, con óptimo entre 26 y 28ºC. Este rango se estableció con base al optimo de la duración de la esporogonia del parásito dentro del vector de acuerdo a los métodos de Moshkovsky & Rashina (1951) y Oganov-Rayevsly (1947) (citado por WHO, 1975), así como la temperatura óptima para el desarrollo del vector (Sinka et al., 2010). Barros et al. (2011) indican que el tiempo para el desarrollo de la esporogonia de Plasmodium spp. en An. darlingi no se ha investigado específicamente pero se espera que varíe en función de la temperatura. Para el P. vivax se requieren aproximadamente 10 días (rango entre 8 y 13 días) a una temperatura entre 27-28 °C con una temperatura base (mínima) de 14.5ºC. Para el P. falciparum la temperatura permisiva para el desarrollo de la esporogonia se ha establecido entre 16-32ºC (Detinova, 1963).

2.1.- Distancia a Líneas de Drenaje Ajustada por Paisaje (DLDA). Es la distancia euclideana a ríos y quebradas (distancia entre cada píxel y el curso de agua más cercano). Los drenajes provienen de la digitalización de los mapas base de Cartografía Nacional (2003) a escala 1:250.000, KUYUJANI (1997) a escala 1:500.000 y del Modelo Digital de Terreno (MDT) del Caura, usando el modelo runoff de Idrisi Taiga. La información sobre paisaje de la región proviene del Mapa Geomorfológico de CVG-TECMIN (1995). La premisa es que a menor distancia de ríos, mayor posibilidad de desborde y acumulación de agua propicia para criaderos de anofelinos vectores. Esta variable esta en el modelo de Rincón-Romero & Londoño (2009) y ha sido estudiada como factor de riesgo en la Guyana Francesa (Hustache et al., 2007) y en Sri Lanka (Van der Hoek et al., 2003) entre otros, pero sin considerar el paisaje. En paisajes con pendientes menores, se esperan desbordes de caudal comparativamente más extensos que en paisajes con pendientes más pronunciadas. En este sentido, para los drenajes en planicies, valles y peniplanicies la posibilidad de encontrar agua acumulada por desborde se estableció entre los 0 metros, donde la posibilidad es mayor, hasta los 500 m, donde es menor. En los lomeríos y el piedemonte el intervalo de posibilidad se estableció de 0 a 100 m y en la montaña, altiplanicie y plateau de 0 a 1 m.

2.2.- Pendiente Conveniente para la Acumulación de Agua (PCAA). Representa los grados de pendiente propicios para la acumulación de agua. En sitios de pendientes bajas o poco pronunciadas, el agua tiende a depositarse, mientras que en sitios con pendientes más pronunciadas hay mayor escorrentía superficial. Sitios con pendientes de 0 a 10 grados se consideraron propicias para la acumulación de agua, mientras los sitios con pendientes mayores que 10 grados se consideraron menos propicios.

2.3.- Índice de Vegetación Mejorado (IVM). Representa el grado de verdor relativo de la superficie terrestre. Este índice no está incluido en el modelo de Rincón-Romero & Londoño (2009). El IVM se asocia al tipo de vegetación, las condiciones de precipitación y el patrón predominante de uso de la tierra (Huete et al., 2006). Este índice proviene de una imagen satelital de fecha 20/05/2010 del sensor Moderate-Resolution Imaging Spectroradiometer instalado a bordo de los satélites Terra y Aqua, con 250 m de resolución y una composición de imágenes para un período de 16 días. La imagen se remuestreó a 90 m para poder integrarla en la evaluación multicriterio. El tipo y cobertura de vegetación es una variable importante para el hábitat de An. darlingi, el cual se reproduce en cuerpos de agua a las márgenes del bosque, con requerimientos de profundidad, temperatura, pH, estabilidad química y con preferencia a lugares con cobertura vegetal que den sombra parcial y exposición directa al sol (Singer & Castro 2001; Rubio-Palis et al., 2010) De acuerdo con Hiwat & Bretas (2011) bosques no perturbados proveen raramente condiciones ideales para criaderos de An. darlingi, por la alta acidez de las aguas y la falta de los cuerpos de agua parcialmente sombreados. Vittor et al. (2009) en un análisis multivariado encontró en la Amazonia Peruana que los criaderos de mosquitos con larvas de An. darlingi tienen un promedio de cobertura forestal del 24%. Ellos indican que la estacionalidad, la presencia de algas, el tamaño del cuerpo de agua, la presencia de las poblaciones humanas, y la cantidad de bosque y vegetación secundaria como significativa determinantes de la presencia de A. darlingi. Concluyen que la deforestación y las alteraciones ecológicas asociadas son propicias para la presencia de larvas de A. darlingi y por ende un incremento en el riesgo de transmision de malaria.

La imagen IVM se usó como un indicador de cobertura vegetal, con una escala de -1 (ausencia de vegetación) a +1 (vegetación densa) para representar el grado de verdor relativo. El rango de valores de IVM que indican condiciones convenientes de hábitat para el An. darlingi se estableció entre 0,2 y 0,4 del índice de vegetación. Este rango se corresponde a vegetación natural poco densa (bosques ralos, sabanas arbustivas, herbazales), y áreas modificadas por actividades antrópicas (vegetación sucesional temprana tipo matorral, bosques secundarios y áreas agrícolas activas y en descanso tipo conuco y rastrojos respectivamente).

4.2.- Distancia de Acceso a Agua (DAA). Distancia euclidiana a líneas de drenaje (obtenidas del índice DLDA) para consumo humano. La premisa es que las poblaciones tienden a establecerse en áreas cercanas a cuerpos de agua, con fines de consumo. El rango de preferencia es entre 0-500 m y disminuye con la distancia, siguiendo una trayectoria sigmoidea monótonica descendiente.

5. Índice de Vulnerabilidad de Malaria (IVM). Condiciones que facilitan flujos de dispersión del parásito entre poblaciones humanas y el acceso a control de la enfermedad. Este es un índice no incluido en el modelo de Rincón-Romero & Londoño (2009). El índice está compuesto por las variables:

5.1.- Distancia a Poblados Grandes (DPG). Distancia euclidiana a centros poblados con más de 130 habitantes, infraestructura y servicios que atraen flujos de población. Los datos son obtenidos a partir de puntos de GPS de centros poblados/comunidades y datos de población del Censo Nacional (INE 2001, 2004), Censo de población del territorio indígena del Caura elaborado por la Organización Indígena del Caura- KUYUJANI (comunicación personal) y proyecciones de población. Mientras más cerca se vive de centros poblados grandes, la tendencia es visitarlos con frecuencia para adquirir bienes y servicios. Si la población en estos centros poblados grandes esta bajo riesgo de transmisión de malaria, entonces la posibilidad de visitantes frecuentes de exponerse a la enfermedad sea mayor ya que se espera que en estos centros la enfermedad es más persistente. El rango de valores va de 0-5.000 m siguiendo una trayectoria sigmoidea monótona descendiente.

5.2. Distancia-Costo a Maripa (DCM). Distancia euclidiana a la Capital del Municipio Sucre (Maripa) considerando el gradiente altitudinal de la cuenca. Los datos provienen del MDT y GPS. Maripa es un polo de atracción que registra uno de los mayores números de casos de malaria acumulados de la región. La premisa es que mientras más cerca se vive de Maripa, mayor es la frecuencia de visita y, consecuentemente, la exposición a la enfermedad. Es un factor de riesgo identificado a través de encuestas realizadas en comunidades pilotos. La frecuencia de viajes a Maripa a su vez depende de la distancia a recorrer por vía fluvial, el costo asociado al transporte de pasajeros y la fuerza laboral necesaria para superar los raudales y saltos de agua que limitan la navegación fluvial. Con el módulo COST de Idrisi Taiga a cada intervalo de altura (0-200; 201-400; 401-600; 601-800; >800 msnm) se le asignó un valor de fricción que representa un costo de movilización relativo y se generó una superficie de costo, donde la distancia es medida como el menor costo (en términos de esfuerzo, gastos, etc.) para movilizarse sobre la superficie de fricción. La unidad de medida distancia-costo es ecc (equivalente de celda de la cuadrícula). Un ecc con valor de uno indica el costo de movilizarse a través de una celda de la cuadrícula cuando la fricción es igual a uno. Un valor de cinco ecc podría surgir de movilizarse a través de cinco celdas con una fricción de uno, o una celda con una fricción de cinco. El rango de vulnerabilidad se estableció entre 0-9.000 ecc determinado por los accidentes geográficos de importancia conocidos. A mayor distancia de Maripa el efecto conjunto de distancia y topografía impacta incrementalmente el costo de viaje a la capital del municipio, disminuyendo la frecuencia de viajes y por ende, la exposición a la enfermedad de la población que viaja.

5.3.- Distancia de Acceso a Salud (DAS). Distancia euclidiana a centros poblados con ambulatorios (Tipo I y III). Los datos de centros poblados provienen de puntos levantados con GPS en el centro de las comunidades en sucesivos trabajos de campo. La premisa es que mientras más cerca vive la gente de poblados con ambulatorios, serán menos vulnerables a la enfermedad al tener acceso a diagnóstico y tratamiento. Tal relación ha sido observada por Dev, et al. (2004) en la India. El rango de vulnerabilidad va de 0-24.000 m describiendo una trayectoria sigmoidea monótona ascendente. El índice de vulnerabilidad de malaria (IVM) es el promedio aritmético de las variables DPG, DCM y DAS, normalizadas a escala continua 0-1 (no vulnerable a vulnerable).

6. Índice de Riesgo de Transmisión de Malaria (IRTM). Promedio aritmético de cuatro índices (ICCM, ICGVM,IPOT e IVM) para generar el mapa síntesis de Riesgo de Transmisión de Malaria a escala 0-1, reclasificado a cinco clases (no riesgo, riesgo bajo, riesgo moderado, riesgo alto y riesgo muy alto). Se evaluó su pertinencia comparando el número de casos de malaria en comunidades localizadas en las clases de riesgo generadas por el modelo.

La Fig. 4 representa la distribución espacial de los valores de los cuatro índices bases del modelo de riesgo. El ICCM muestra que la superficie del nivel de riesgo muy alto cubre el 91,8% (4.315.145,4 ha) del área (Tabla II). Desde el punto de vista del modelo, la variación de la precipitación juega un papel más determinante en discernir las áreas de riesgo, ya que los valores de temperatura no varían mucho creando condiciones constantes todo el año para la viabilidad del ciclo de vida de los vectores y parásitos de la malaria. El índice discrimina muy poco, mostrando que prácticamente todo el Caura es climáticamente favorable para parásitos y vectores, menos en las montañas altas y los tepuyes donde la condición favorable disminuye y desaparece.

La información cartográfica, datos epidemiológicos y ambientales (temperatura, precipitación, suelos, hidrografía, vegetación etc.) pertinente para la investigación operacional de la malaria, con frecuencia no está disponible a escalas sub nacionales, situación que desafía el uso de modelos para describir el comportamiento espacial de la enfermedad. El mapa del Índice de Conveniencia Climática para Malaria (ICCM), elaborado con datos disponibles de solo 6 estaciones pluviométricas (Fig. 4), tiene poca resolución para discriminar zonas de riesgo a lo largo del gradiente altitudinal entre tierras altas (>800 msnm) y las tierra bajas (<300 msnm). Series temporales más largas, una red de estaciones con mayor cobertura geográfica ó un modelaje estadístico de parámetros climáticos provenientes de cuencas vecinas (Caroní) permitiría afinar los límites y generar un mapa de mejor resolución. Por otro lado, el uso de data geomorfológica, de vegetación y antrópica mejora la resolución espacial de los mapas de riesgo de malaria, en comparación con aquellos basados exclusivamente en data climática o Índice Parasitario Anual (IPA), éste último propuesto por Aché (1998). Según este autor toda la cuenca del río Caura tiene un solo nivel de riesgo (alto), mientras que este trabajo distingue cinco niveles de riesgo (muy alto, alto, moderado, bajo, sin riesgo).

La Fig. 5 sugiere que la cuenca del río Caura es ambientalmente favorable para la transmisión de la malaria, al considerar que las zonas de riesgo muy alto a bajo se distribuyen en toda la cuenca y ocupan más del 90% de su superficie (Tabla III). Un resultado revelador es el gradiente norte - sur (longitudinal) en la distribución de la enfermedad, siendo el bajo Caura, al norte, la zona de mayor riesgo de malaria (Tabla II). Ello se corresponde con el área de mayor superficie de desborde en toda la cuenca, lo cual favorece la acumulación de agua para la formación de criaderos y, consecuentemente, el contacto hombre-vector. La zona también concentra el mayor número de casos de malaria, centros poblados y población de toda la cuenca (Tabla III), y registra la mayor tasa de deforestación, basada en la agricultura semi-comercial y comercial (Bevilacqua et al., 2004). Estos factores promueven el cambio de uso de la tierra, la movilización de la población, los criaderos de mosquitos vectores y el contacto hombre-vector. En la región del río Caura se ha registrado la presencia del vector de malaria Anopheles darlingi cuyas poblaciones se reproducen en cuerpos de agua dentro del bosque, parcialmente sombreados o expuestos al sol (Rubio-Palis et al., 2010), localizados en formas de terreno próximas al canal del río, sujetas a desborde estacional lo que favorece la acumulación de agua y, potencialmente, la formación de criaderos. La vialidad terrestre es un elemento del paisaje que puede afectar la distribución y velocidad de transmisión de la enfermedad, al propiciar la conexión entre parches de vegetación y áreas intervenidas favorables para el establecimiento de criaderos de vectores. La región del bajo río Caura concentra la red de vialidad terrestre más extensa de la cuenca (Bevilacqua et al., 2006), especialmente de tipo agrícola. Todos los factores antes descritos y su correspondencia con las zonas de mayor riesgo de malaria valida la pertinencia del modelo para delimitar la distribución del riesgo de transmisión de la enfermedad en la región del Caura.

Finalmente, los resultados sugieren que el sector del bajo Caura es un foco de transmisión activa de malaria, reforzando la sospecha de los Ye’kwana y Sanema que es ahí donde las poblaciones se contagian mayormente, en ocasión de sus múltiples movilizaciones, llevando posteriormente el parásito a sus comunidades. En este mismo orden de ideas, el Índice de Riesgo de Malaria (Fig. 5) sugiere que los paisajes del Caura surcados por la red de drenaje en zonas de riesgo son de importancia epidemiológica por su vinculación con la dispersión de la malaria, a través de corredores ribereños con potencial para: a) conectividad del hábitat, desde la perspectiva del parásito, b) áreas de criaderos de mosquitos vectores y, c) flujo de reservorios (Real & Bieck, 2007). De manera que un entendimiento de la distribución de vectores y cambios en el uso de la tierra, permitirá anticipar epidemias en la región.

CONFLICTO DE INTERESES: Los autores declaramos no tener conflicto de intereses.

1. Aché A. (1998). Situación actual de la malaria en Venezuela. Bol. Dir. Malariol San. Amb. 38: 68-72.        [ Links ]

2. Barros, FSMd., Honório N. A. & Arruda M. E. (2011). Survivorship of Anopheles darlingi (Diptera: Culicidae) in Relation with Malaria Incidence in the Brazilian Amazon. PLoS ONE. 6(8): e22388. doi:10.1371/journal.pone.0022388        [ Links ]

3. Bevilacqua M., Medina D. & Cárdenas L. (2006). Situación de los Bosques en la Guayana, Venezuela. La cuenca del río Caura como caso de estudio. [Folleto] ACOANA y UICN-Holanda. Ediciones Grupo TEI. Caracas. Disponible en: http://www.acoana.org/serie.html        [ Links ]

4. Bevilacqua M., Medina D. A., Cárdenas L., Rubio-Palis Y., Moreno J.; Martínez A. et al. (2009). Orientaciones para fortalecer el programa de malaria en zonas remotas con población indígena en el Caura, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 49: 53-71.        [ Links ]

5. Craig M. H., Snow R.W. & Le Sueur D. (1999). A Climate-based Distribution Model of Malaria Transmission in Sub-Saharan Africa. Parasitology Today. 15: 105-111.        [ Links ]

6. Colchester M., Silva N. & Tomedes R. (2004). Protegiendo y fomentando el uso consuetudinario de los recursos biológicos: Alto Caura, Venezuela. Forest People Program, Universidad Nacional Experimental de Guayana y KUYUJANI. Venezuela.        [ Links ]

7. Delgado M. G. & Barredo Cano J. (2005). Sistemas de Información Geográfica y Evaluación Multicriterio en la ordenación del territorio. 2da Ed. RA-MA Editorial, Madrid. España.        [ Links ]

8. Detinova T. S. (1963). Age-grouping methods in Diptera of medical importance. Bull. Wld Hlth Org. Monograpg series no. 47.        [ Links ]

9. Dev V., Phookan D., Sharma V. P. & Anand S. (2004). Physiographic and Entomological risk factors in Assam, India. Am. J. Trop. Med. Hyg. 71: 451-456.        [ Links ]

10. EDELCA (2007). Estudio hidrológico de la cuenca del río Caura. Informe Técnico. Electrificación del Caroní. Corporación Venezolana de Guayana. Puerto Ordaz. Venezuela.        [ Links ]

11. Eastman J. R. (2009). IDRISI TAIGA. Guide to GIS and Image Processing. Worcester: Clark University.        [ Links ]

12. Giglioli G. (1938). Malaria in British Guiana; part III. Breeding habits of An. darlingi natural factors which limit the distribution of this species and of malaria. Agr. J British Guiana. 9: 197-206.        [ Links ]

13. Grillet M. E., Martínez J. E & Barrera R. (2009). Focos calientes de transmisión de malaria: Implicaciones para un control orientado y efectivo en Venezuela. Bol. Mal. Sal. Amb. 49: 193-208.        [ Links ]

14. Hay S. I. & Snow R. W. (2006). The Malaria Atlas Project: Developing Global Maps of Malaria Risk. PLoS Med. 3(12): 2204-2208.        [ Links ]

15. Hiwat H. & Bretas G. (2011). Ecology of Anopheles darlingi Root with respect to vector importance: a review. Parasites & Vectors. 4: 177         [ Links ]

16. Huete A. R., Didan K., Shimabukuro Y. E., Ratana P., Saleska S. R., et al. (2006). Amazon rainforests green-up with sunlight in dry season. Geophysical Research Letters. 33: 1-4.        [ Links ]

17. Hustache S., Nacher M., Djossou F. & Carme B. Malaria Risk Factors in Amerindian children in French Guiana. Am J Trop Med Hyg April. 76: 619-625.        [ Links ]

18. León W., Valle J., Naupay R., Tineo E., Rosas A. & Palomino M. (2003). Comportamiento estacional del Anopheles (Nyssorhynchus) darlingi Root 1926 en localidades de Loreto y Madre de Dios, Perú 1999-2000. Rev. Peru. Med. Exp. Salud Pública. 20: 22-27.        [ Links ]

19. Magris M., Rubio-Palis Y., Menares C. & Villegas L. (2007). Vector bionomics and malaria transmission in the Upper Orinoco River, Southern Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 102: 303-311.        [ Links ]

20. Moreno J., Rubio-Palis Y. & Acevedo P. (2000). Identificación de criaderos de anofelinos en un área endémica del estado Bolívar, Venezuela. Bol. Malariol. San. Amb. 40: 21-30.         [ Links ]

21. Osborn F. R., Rubio-Palis Y., Herrera M., Figuera A. & Moreno J. E. (2004). Caracterización de los vectores de malaria en Venezuela. Bol. Malariol. Sal. Amb. 44: 77-92.        [ Links ]

22. Real L. A. & Biek B. (2007). Spatial dyamics and genetic of infectious diseases on heterogeneous landscapes. J. R. Soc. Interface. 4: 935-948.        [ Links ]

23. Reynes J. M., Gaborit P. & Yarde S. (1995). Aspects entomologiques de la transmission du paludisme a Plasmodium falciparum en Guyane Française. Rapport Technique. Institute Pasteur de la Guyane, Cayenne, Guyane Française.        [ Links ]

24. Rincón-Romero M. & Londoño J. E. (2009). Mapping malaria risk using environmental and anthropic variables. Rev. Bras. Epidemiol. 12: 338-54.        [ Links ]

25. Rosales J., Bevilacqua M., Díaz W., Pérez R., Rivas D. & Caura S. (2003a). Riparian vegetation communities of the Caura River. Pp 34-48. In: A Biological Assessment of the Caura River Basin, Bolivar State, Venezuela. Bulletin of Biological Assessment 20. Chernoff, B., A Machado-Allison, K.J. Riseng, and J.R. Montaubault (eds.). Conservation International. Washington DC, USA.        [ Links ]

26. Rosales J., Petts G., Kanab-Vispo C., Blanco J. A., Briceño A., Briceño E. et al. (2003b). Ecohydrological Assesment of the riparian corridor of the Caura river in the Venezuelan Guayana Shield. Scientia Guianae. 12: 141-180.        [ Links ]

27. Roberts D. R., Manguin S., Rejmankova E., Andre R., Harbach R. E., Vanzie E., et al. (2002). Spatial distribution of adult Anopheles darlingi and Anopheles albimanus in relation to riparian habitats in Belize, Central America. J. Vector Ecol. 27: 21-30.        [ Links ]

28. Rozendaal J. A. (1987). Observations on the biology and behaviour of Anophelines in the Suriname rainforest with special reference to Anopheles darlingi Root. Cahiers ORSTOM sér Ent. Méd. et Parasitol. 25: 33-43.         [ Links ]

29. Rozendaal J. A. (1992). Relations between Anopheles darlingi breeding habitats, rainfall, river level and malaria transmission rates in the rain forest of Suriname. Med. Vet. Ent. 6: 16-22.        [ Links ]

30. Rubio-Palis Y. & Zimmerman R. H. (1997). Ecoregional classification of malaria vectors in the neotropics. J. Med. Entomol. 34: 499-510.        [ Links ]

31. Rubio-Palis Y., Moreno J. E., Bevilacqua M., Medina D., Martínez Á., Cárdenas L., et al. (2010). Caracterización ecológica de los anofelinos y otros culícidos en territorio indígena del Bajo Caura, Estado Bolívar, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 50: 95-107.        [ Links ]

32. Singer B. H. & Castro M. C. (2001). Agricultural colonization and malaria on the Amazon Frontier. Ann. NY Acad. Sci. 954: 184-222.        [ Links ]

33. Sinka M. E., Rubio-Palis Y., Manguin S, Patil A. P., Temperley W. H., Gething P. W., et al. (2010). The dominant Anopheles vectors of human malaria in the Americas: occurrence data, distribution maps and bionomic précis. Parasites & Vectors. 3: 72.        [ Links ]

34. Souza-Santos R. V. G., de Oliveira M., Escobar A. L., Ventura Santos R. & Coimbra Jr. C. (2008). Spatial heterogeneity of malaria in Indian reserves of Southwestern Amazonia, Brazil. Int. J. Health Geogr. 7(55): 1-10.        [ Links ]

35. Van der Hoek W, Konradsen F, Amerasinghe PH, Perera D, Piyaratne MK, Amerasinghe FP. (2003). Toward a risk map of malaria for Sri Lanka: the importance of house location relative to vector breeding sites. Int. J. Epidemiol. 32-280: 285.        [ Links ]

36. Vargas H. & Rangel J. (1996). Hidrología y sedimentos. Scientia Guaianae. 6: 48-53.        [ Links ]

37. Villalobos-Salcedo J. M., Shugiro Tada M., Soares Gil L. H., Araujo M. D. & Aranha Camargo L. M. (1998). Resultados preliminares do estudo da fauna anofelinica do Estado de Rondônia. Rev. Soc. Brasil. Med. Trop. 31 (Supl. 1): 15.        [ Links ]

38. Vittor A. Y., Pan W., Gilman R. H., Tielsch J., Glass G., Shields T., et al. (2009) Linking deforestation to malaria in the Amazon: characterization of the breeding habitat of the principal malaria vector, Anopheles darlingi. Am. J. Trop. Med. Hyg. 81: 5-12.        [ Links ]

39. WHO (1975). Manual on Practical Entomology. Part II. World Health Organization. Geneva.         [ Links ]