Dos nuevos registros de vectores potenciales de Fiebre Amarilla selvática y Mayaro para el Ecuador

Juan-Carlos Navarro ^1,2*, Patricio Ponce ^3,4  & Varsovia Cevallos³

1  Investigador Proyecto Prometeo-Senescyt / INSPI, Lab. de Entomología, Quito, Ecuador.
2  Universidad Central de Venezuela, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Caracas, Venezuela.
3  Instituto Nacional de Investigación en Salud Pública (INSPI), Lab. de Entomología, Quito, Ecuador.
4  Centro de Investigación Traslacional, Facultad de Medicina, Universidad de las Américas (UDLA) - Quito, Ecuador.
*Autor de correspondencia: jcnavac@gmail.com

RESUMEN

  Se  registran  por  primera  vez  en  el  Ecuador dos  especies  de  mosquitos  (Diptera:  Culicidae),  vectores potenciales  de  los  virus  de  la  Fiebre  Amarilla  y  Mayaro. Sabethes  amazonicus  Gordon  and  Evans  y  Haemagogus anastasionis  Dyar  fueron  colectados  en  fase  adulta  en una  localidad  de  la  provincia  de  Zamora-Chinchipe,  en  la cual  se  han  presentado  casos  de  Fiebre Amarilla  selvática con  anterioridad.  Este  hallazgo  muestra  la  importancia  de profundizar los estudios de linea base de vectores en el país, distribución  geográfica  y  aspectos  ecológicos  y  su  posible relación epidemiológica con enfermedades emergentes y re-emergentes.

Palabras  clave:  Alphavirus,  Culicidae,  enfermedades emergentes, Flaviviridae, Haemagogus, Sabethes.

Two new records of potential Sylvan Yellow Fever and Mayaro species vectors from Ecuador

SUMMARY

Two  new  records  of  mosquitoes  (Diptera: Culicidae) are presented from Ecuador, and both potential vectors  of  yellow  fever  virus  and  Mayaro.  Sabethes amazonicus  Gordon  and  Evans  and  Haemagogus anastasionis  Dyar  adults  were  collected  in  a  locality  in the  province  of  Zamora-Chinchipe,  in  which  there  have been cases of yellow fever previously. This finding shows the importance of further studies of baseline vector in the country, geographical distribution and ecological aspects and  possible  epidemiological  link  with  emerging  and  re-emerging diseases.
 
Key  words:  Alphavirus,  Culicidae,  emerging  diseases, Flaviviridae, Haemagogus, Sabethes.

Recibido el 01/04/2013  Aceptado el 11/05/2013

  Las  hembras  de  los  mosquitos  (Diptera: Culicidae)  son  vectores  de  varios  patógenos  y parásitos.  Entre  los  patógenos  más  conocidos  se encuentran  los  arbovirus  causantes  del  dengue, fiebre amarilla, virus del oeste del Nilo ( Flavivirus), Mayaro, encefalitis equina Venezolana, y encefalitis equina del este (Alphavirus), entre otros.

  La  Fiebre  Amarilla  (FA  ó  YFV)  es ocasionada  por  cepas  de  Flavivirus  (Flaviviridae) que  afectan  vertebrados  silvestres  y  humanos. Este  arbovirus  ocurre  en  las  regiones  tropicales  de África  (principalmente  Nigeria,  Camerún,  Liberia, Gabón, Senegal y Kenia) y América del Sur (Brasil, Colombia,  Venezuela,  Bolivia,  Perú  y  Ecuador)  en las cuales se señalan anualmente más de 5.000 y 300 casos, respectivamente; sin embargo, se estima que la verdadera incidencia es de 10 a 50 veces mayor que la registrada en fuentes oficiales (Monath, 2001. Lancet Infect. Dis. 1: 11-20; Barrett & Higgs, 2006. Ann. Rev. Entomol. 52: 209-29).

  En  el  continente Americano,  la  FA  ocurre en dos ciclos de transmisión, el selvático (enzoótico-epizoótico) y el urbano (epidémico). El primero, se desarrolla  en  bosques  primarios,  y  secundarios  y es  mantenido  por  monos  (Alouatta,  Ateles,  Cebus y  Pithecia,  entre  otros)  y  marsupiales  arborícolas que actúan como hospedadores, y mosquitos de los géneros  Haemagogus  (vector  primario)  y  Sabethes (vector  secundario),  siendo  el  humano  afectado tangencialmente  cuando  se  interna  en  estas  áreas selváticas  por  razones  principalmente  laborales  o turísticas.  Luego  en  el  ciclo  urbano,  la  transmisión se lleva a cabo por migración de humanos infectados con  FA  silvestre  a  las  ciudades;  completándose  el ciclo con mosquitos, específicamente Aedes aegypti, que  se  infectan  y  transmiten  el  virus  a  humanos susceptibles (Barrett & Higgs, 2006. Op. cit.; Barrett, 2010. Biomedica. 21: 213-220).

  El Alphavirus Mayaro (MAYV), de origen Neotropical,  representa  una  patogenia  emergente  y re-emergente  en  Latinoamérica  (Muñoz  &  Navarro 2012.  Biomedica.  32:  286-302)  y  posee  un  ciclo selvático similar al de la Fiebre Amarilla con especies de  Haemagogus  y  Sabethes  como  vectores.  Existe además el potencial que Ae. aegypti sea vector de este virus (Long et al., 2011. Am. J. Trop. Med. Hyg. 85: 750-757). El virus Mayaro produce una enfermedad de síntomas inespecíficos y sub-letales, frecuentemente confundida con Dengue, y síntomas de artralgias que pueden generar incapacidad laboral. Los brotes han sido esporádicos y localizados en la región selvática de la Pan-amazonia posterior a su primer aislamiento en  1954  (Trinidad  y  Tobago).  La  información  en la  literatura  es  escasa,  diversa  y  dispersa.  Mayaro es  un  Alphavirus  filogenéticamente  relacionado  al
complejo  del  virus  del  bosque  de  Semliki  (SFV), siendo junto al virus UNA, los únicos virus de dicho complejo aislados en el nuevo mundo. Una revisión sobre la eco-epidemiología y aspectos de los vectores y del virus ha sido publicada recientemente (Muñoz & Navarro Op. cit.).

  El  género  Neotropical  Haemagogus Williston 1896, con 28 especies descritas pertenece a la Tribu Aedini, como grupo hermano de los géneros Aedes Meigen (distribución mundial) y Psorophora Robineau-Desvoidy  (Neotropical),  se  encuentra restringido a América Central, Norte de Suramérica, e islas del Caribe (desde Jamaica hasta Martinica), esta última área con 19 de las 28 especies descritas. En América del Sur, alcanza el norte de Argentina, con excepción de la costa Pacifica del Golfo de Guayaquil (Ecuador) y ciertas elevaciones de los Andes, con una sola especie registrada en el Neartico, en Texas-USA (Atlántico)  (Liria  &  Navarro,  2009.  Bol.  Malariol. Salud.  Amb.  49:  283-292).  Aspectos  ecológicos  y epidemiológicos han sido estudiados para este género en  Colombia,  Brasil  y  Panamá  (Kumm,  Osorno-Mesa  &  Boshell-Manrique,  1946.  Am.  J.  Hyg.  43: 13-28;  Kumm  &  Cerqueira,  1951.  Bull.  Entomol.Res. 42: 195-200; Galindo, de Rodaniche & Trapido, 1956. Am. J. Trop. Med. Hyg. 5: 1022-1031, y otros) mientras que un par de revisiones han sido realizadas por Arnell, 1973. Contrib. Am. Entomol. Inst. 10: 12-26) y Zavortink, 1972. Contrib. Am. Entomol. Inst. 72: 1-206, para los dos subgéneros que lo componen (Haemagogus,  24  spp.  y  Conopostegus  4  spp).Marcondes  &  Alencar,  2010.  Rev.  Biomedica.  21: 221-238, hacen una revisión para el género en Brasil, mientras  que  Liria  &  Navarro,  2007.  Darwiniana. 45(Suppl): 43-46, Liria & Navarro, 2009. Op. cit., y Liria & Navarro, 2010. Rev. Biomedica. 21: 149-161) realizan análisis biogeográficos, una clave fotográfica y  un  modelo  de  nicho  ecológico  de  la  mayoría  de estas especies.

  Las fases inmaduras son encontradas en huecos de árboles e internudos de bambú y ocasionalmente en bromelias, cascaras de frutos y recipientes artificiales. Al  menos  siete  especies  han  sido  incriminadas  en Fiebre Amarilla selvática, una especie en transmisión de virus Ilheus y varias en MAY.

  En  el  género  Sabethes,  distribuido  en Centro y Sur América, los estudios han sido menos prolíficos, Este género incluye 38 especies descritas e incluidas en 5 subgéneros, siendo Sabethes (18 spp) y Peytonulus (15 spp) los subgéneros que incluyen el mayor número de especies. Son mosquitos cubiertos de  escamas  metálicas  de  coloraciones  verdozas, azules, violaceas, doradas y plateadas muy llamativas, lobulos  pronotales  unidos  y  sin  setas  prealares  (a excepción  de  Sa.  petrocchiae).  Las  especies  del subgénero  Sabethes  presentan  grandes  escamas setosas en forma de remos (“paddles”) en algunas o todas las patas. Aspectos ecológicos y sitios de cria de las fases inmaduras son poco conocidos pero se han reportado para huecos de árboles e internudos e bambú como en Haemagogus. No existe hasta ahora ninguna revisión exhaustiva del género, y solo el subgénero Sabethinus  ha  sido  revisado  (Harbach,  1994,  Syst. Entomol.  19:  207-234).  Sabethes  chloropterus (subgénero  Sabethinus)  y  especies  del  subgénero Sabethes han sido incriminadas en la transmisión de Fiebre amarilla selvática (Barrett & Higgs, 2006 Op. cit.) e Ilheus (De Rodaniche & Galindo, 1957. Am. J. Trop. Med. Hyg. 6: 686-687) y Sa. belisaroi para encefalitis de San Luis (Causey, 1964 Am. J. Trop. Med. Hyg. 13: 449), mientras que para el MAY solo se ha reportado el género sin incriminación específica (Muñoz & Navarro, 2013 Op. cit.).

La  identificación  y  nuevos  registros  de especies  resulta  de  gran  importancia  para  realizar bases de datos y producir patrones de distribución y origen de la biota, biogeografía y modelos de nicho que  aportan  información  que  puede  correlacionarse con  los  patrones  de  transmisión  de  patógenos asociados  empleando  métodos  cuantitativos (Peterson,  2003.  Int.  J.  of  Parasitol.  33:  919-931, Liria & Navarro 2007 y 2010 Op. cit.). En particular para  Haemagogus  fueron  determinadas  áreas  de endemismo a partir de 687 registros georeferenciados para 28 países y 28 especies (Liria & Navarro, 2007. Op. cit.). Se encontró que la mayoría de estas áreas se asocian con Provincias de la Subregión Caribeña (Oriente  de  América  Central,  Occidente  del  Istmo de  Panamá,  Chocó  y  Cauca)  y  parte  Subregión Amazónica (Napo).

  En el marco de los Proyectos “Sistema de Alerta  Temprana  en  Vectores  de  Dengue  y  Fiebre Amarilla”  y  Proyecto  Prometeo,  ambos  de  la SENESCYT-Ecuador,  se  realiza  una  revisión  de la  Colección  de  Vectores  del  Instituto  Nacional  de Higiene  y  Medicina  Tropical  “Leopoldo  Izquieta Pérez”  (INH-MT,  LIP)  en  Quito  (ahora  INSPI), en  la  cual  se  han  logrado  identificar  especies  con nuevas  localidades  de  distribución  y  dos  especies no  señaladas  con  anterioridad  para  el  país  (Levi-Castillo, 1958. Procc. Tenth. Int. Congr. Entomol. 3: 867-871;  Heinemann  &  Belkin,  1979.  Mosq.  Syst.11:  61-116;  Guimarães,  1997.  Systematic  Database of Diptera of the Americas South of the United States, Family Culicidae. Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo/Ed. Pleide. São Paulo; Walter Reed  Biosystematics  Unit  Home  Page,  Disponible en:  http://wrbu.si.edu/index.html ;  última  consulta: 19.XII.2012;  Global  Biodiversity  Information Facility. Disponible en: http://data.gbif.org/welcome.htm ; última consulta:19.XII.2012, y otros), colectadas en la localidad de Copalinga, provincia de Zamora-Chinchipe  (Fig.  1),  situada  en  la  Cordillera  central de los Andes en el limite entre la región andina y la puerta a la Amazonía ecuatoriana, particularmente en un área protegida por su alta biodiversidad como el Parque Nacional Podocarpus, en las cuencas de los rios Zamora, Chinchipe, Catamayo y Nangaritza en un bosque húmedo montano bajo. Bioclimáticamente corresponde a una zona muy húmeda subtropical con una  temperatura  media  anual  entre  18-22ºC  y  una precipitación entre 2000 y 3000 mm. Las epoca más lluviosa  corresponde  a  los  meses  de  enero,  febrero y abril y la más seca a los meses de junio, agosto y septiembre (Ministerio del Ambiente, 1998; Plan de manejo del Parque Nacional Podocarpus).


Fig.  1.  Mapa  de  ubicación  de  la  localidad  de muestreo  de  los  nuevos  registros  de  Sabethes y  Haemagogus  en  Ecuador  (Copalinga,  Zamora-Chinchipe).

Las especies en cuestón se describen a continuación:Identificación  de  la  ubicación  de  la  muestra  en Colección:CAJA INHQ-ZAMORA/Colección de Referencia INSPI  Rótulo o etiqueta del ejemplar montado en alfiler:“INHQ-902 / 7 Nov 2010 / 13:00 h / Photo Voucher / Zamora-Copalinga / Col.: P. Ponce”(Foto Voucher, Fig 2, P. Ponce) Coordenadas: 4º 05´ 26.3´S / 78º 57´ 31.0´´W; 966 m altitud.

Fig.  2.  Fotografia  del  ejemplar  de  Sabethes amazonicus  Gordon  y  Evans,  INHQ-902,  primer registro para Ecuador.

El  ejemplar  identificado  como  INHQ-902 y colectado en la localidad de Copalinga, provincia de Zamora-Chinchipe al suroriente del país (Fig 1), pertenece  a  la  Tribu  Sabethini,  presentando  setas fuertes y marcadas en el postnoto, zona espiracular con  setas  o  cerdas,  un  par  de  uñas  en  cada  tarso y  setas  prealares  presentes  (género  Sabethes). Particularmente,  este  ejemplar  posee  escamas  en el  cuerpo  con  una  coloración  metálica  verdosa pronunciada y patas intermedias con “remos” (grupos de  escamas-setas  extendidas)  en  patas  medias  que corresponden al subgénero Sabethes.

  Especificamente, este ejemplar posee tarsos marcados de escamas blancas, mesonoto con escamas de  un  solo  color  (verdes),  escamas  mesepimerales rectas que no alcanzan la porción media del pronoto. Para diferenciar entre las dos especies con escamas verdes en mesonoto y pronoto (belisaroi y amazonicus), en  este  ejemplar  las  setas  esternopleurales  están presentes, postnotum sin escamas y el fémur anterior es 4/5 partes de la proboscis, lo que corresponde con la especie:  Sabethes  (Sabethes)  amazonicus  Gordon  y Evans, 1922, la cual tiene una distribución señalada previamente  para  Surinam,  Brasil  y  Bolivia,  con localidad  tipo  Macapá-Manaos,  Brasil,  según  clave de  Lane,  1953.  Neotropical  Culicidae.  Vol  II.  Edit Sao  Paulo.  Este  nuevo  registro  geográfico  refuerza la  distribución  amazónica  de  esta  especie  la  cual probablemente debe estar también en Perú, Colombia y Venezuela. Las larvas y pupas de esta especie son desconocidas y el holotipo se encuentra en el Museo de  Historia  Natural  en  Londres  (Guimarães,  1997. Op. cit.).

CAJA INHQ-ZAMORA/Colección de Referencia INSPI  Rótulo o etiqueta del ejemplar montado en alfiler:“INHQ-944 / 7 Nov 2010 / 12:45 h / Photo Voucher / Zamora-Copalinga / Col.: P. Ponce”  (Foto Voucher Fig. 3, P. Ponce) Coordenadas: 4º 05´ 26,3´ S / 78º  57´ 31,0´´W; 966 m altitud.

  El  ejemplar  identificado  como  INHQ-944 también  colectado  en  la  localidad  de  Copalinga, provincia  de  Zamora-Chinchipe  (Fig.  1)  es  un ejemplar  de  coloración  azul-violáceo,  cabeza ensanchada, sin setas en el postnoto, escamas alares anchas  y  con  lóbulos  pronotales  aproximados  que corresponden al género Haemagogus.


Por medio de la clave de Liria & Navarro (2009, Op. cit.) para especies del género, se ubican los  siguientes  caracteres:  escamas  metálicas  en  el mesonoto, sin escamas plateadas en la linea acrostical ni  escamas  en  tres  lineas  en  la  pleura,  lo  que corresponde  al  subgénero  Haemagogus  (descartado Conopostegus).   Específicamente,  las  alas  poseen  la  vena R2+3 mayor que la R2, fémures medio y posteriores sin escamas plateadas en el ápice, mesokatepisterno sin  setas  y  escamas  plateadas  en  el  antepronoto, caracteristicas de la especie:  Haemagogus  (Haemagogus)  anastasionis Dyar,  1921,  especie  que  tiene  una  distribución señalada  para  México,  Centroamérica,  Venezuela, Colombia, Perú, y que no había sido reportado para el Ecuador. Igualmente que para Sabethes amazonicus, esta es una especie arborícola que se cria en huecos de árboles e internodos de bambú. Este es el género más importante en la transmisión de fiebre amarilla selvática, siendo los Sabethes vectores secundarios. El  holotipo  se  encuentra  depositado  en  el  Museo Smithsoniano,  Washington  DC.,  Walter  Reed Biosystematic Unit (Guimarães, 1997. Op. cit.).

  Este  registro  de  Hg.  anastasionis  que previamente  tenía  una  distribución  disyunta  en América  de  Sur  (Venezuela,  Colombia  y  Perú), la  convierte  en  una  distribución  contínua  en  el occidente del continente. Adicionalmente, representa la especie número 11 de este género en Ecuador, de las  28  señaladas  para  el  continente  (39%),  siendo las  anteriormente  resportadas:  leucocelaenus, leucotaeniatus  (subg.  Conopostegus)  acutisentis, boshelli,  chalcospillans,  janthinomys,  lucifer, panarchys, soperi y spegazzinii (subg. Haemagogus). (Arnell  Op.  cit.;  Zavortink  1972  Op.  cit.;  Levi-Castillo 1958 Op. cit.)

Fig.  3.  Fotografia  del  ejemplar  de  Haemagogus anastasionis Dyar, INHQ-944, primer registro para Ecuador.

Fiebre Amarilla y Mayaro en Ecuador

  La  última  epidemia  de  FA  urbana  en Ecuador  ocurrió  en  el  año  1919,  mientras  que  el primer brote selvático fué registrado en el año 1949 entre  trabajadores  de  la  explotación  petrolera  en  la provincia de Pastaza (Izurieta et al., 2009. J. Global Infect. Dis., 1: 7-13). Brotes periódicos han seguido ocurriendo,  entre  ellos  en  1979  en  la  provincia  de Zamora-Chinchipe, luego en 1992 (Gálvez-Figueroa, 2011. Clinicasa. 13: 14) en las provincias de Napo y Pastaza. Igualmente, Manock et al., 2009. Am. J. Trop. Med. Hyg. 81: 146-151, registran 10 personas con  IgM  positivo  a  FA  (infección  reciente)  en  una muestra de 304 personas en dos hospitales de Pastaza. La OPS reportó entre 1985 y 2000, 92 casos de FA con 45 defunciones para un 49% mortalidad (PAHO, 2000. Bol. Epidemiol. 21: Junio).

  Por otra parte, se tiene evidencia indirecta del virus Mayaro mediante detección de seroprevalencia en  efectivos  militares  destacados  en  la  región amazónica,  principalmente  en  aquellos  nativos  de la  Amazonía  Ecuatoriana  (Izurieta  et  al.,  2011.  J. Global Infect. Dis. 3: 317-323).

Jentes et al., 2011. Lancet Infect. Dis. 8: 622-632, reportan a la provincia de Zamora-Chinchipe como endémica para FA, y posiblemente esté presente el virus Mayaro  debido  a  su  amplia  distribución  (Neumayr et  al.,  2012.  Emerg.  Infect.  Dis.  18:  695-696)  por  lo que las especies de mosquitos que se reportan pueden potencialmente estar involucrados en la transmisión de estos virus. Adicionalmente, éstas especies representan el primer registro de posibles vectores de fiebre amarilla selvática  para  la  provincia  Zamora-Chinchipe,  y coloca a las mismas como las únicas potenciales en la transmisión conocidas para la región y por consecuencia de los brotes en dicha provincia.

AGRADECIMIENTOS

  Proyecto  SATVEC-Senescyt  PIC-12-INH-002,  Convenio  20120469,  a  V.  Cevallos. Proyecto  SATVEC-Senescyt  PIC-12-INH-003, Convenio  20120468,  a  P.  Ponce.  Proyecto PROMETEO-SENESCYT  por  financiamiento  a  JC Navarro para la estadía e investigación en Ecuador.