Registros de altitud de mosquitos anofelinos (Diptera: Culicidae: Anophelinae) del Municipio Gran Sabana, estado Bolívar, Venezuela, y nuevos datos altitudinales de importancia

RESUMEN

En el presente trabajo se reportan las respectivas altitudes para mosquitos de la tribu Anophelini (Diptera: Culicidae: Anophelinae) del Municipio Gran Sabana, estado Bolívar, Venezuela. Se señalan nuevos registros de altitudes en el país para Chagasia ablusa Harbach, Chagasia bonneae Root y doce especies del género Anopheles. La Gran Sabana cubre una superficie de cerca de 18.000 km², con altitudes que varían de 750 m a 1.450 m. La mayor parte de las tierras altas de la misma, presenta un clima característico de bosques húmedos sub-montanos siempre verdes, con temperaturas promedio anual que oscilan entre 18ºC y 24ºC, con un promedio de precipitación anual entre 2.000 y 3.500 mm, y un corto periodo seco que ocurre entre los meses de Diciembre y Marzo.

Palabras clave: Altitudes, Anopheles, Chagasia, Escudo Guayanés, estado Bolívar, Gran Sabana, malaria, vectores, Venezuela.

Altitude records for anopheline mosquitoes (Diptera: Culicidae: Anophelinae) from the Gran Sabana municipality, Bolivar State, Venezuela, and new relevant altitudinal data

SUMMARY

Altitude records for mosquitos in the tribe Anophelini (Diptera: Culicidae: Anophelinae) from the Gran Sabana municipality, Bolívar State, Venezuela are reported. New altitude registers include Chagasia ablusa Harbach, Chagasia bonneae Root and 12 species of Anopheles. The Gran Sabana is an undulating grass-dominated upland savanna covering an area close to 18,000 km², with altitudes ranging from 750 m to 1,450 m. Most of the Gran Sabana highlands have a humid submontane climate, with average annual temperatures ranging between 18ºC and 24ºC, and average annual rainfall between 2,000 and 3,500 mm. It has a very short dry season occurring from December to March.

Key words: Altitudes, Anopheles, Bolívar State, Chagasia, Gran Sabana, Guayana Shield, malaria, vectors, Venezuela

Recibido el 22/02/2016 Aceptado el 19/06/2016

La familia Culicidae (Diptera: Nematocera) incluye cerca de 3.546 especies (Harbach & Kitching 2016. Royal Swedish Academy of Sciences, Zoologica Scripta, 45: 34-47); Navarro et al., 2007. Zootaxa, 1547: 1-19; Navarro et al., 2010. Rev. Biol. Trop. 58: 245-254). De estas, una parte importante actúan como vectores potenciales de patógenos al ser humano (arbovirus, protozoos y nemátodos), transmitiendo enfermedades de mucha importancia en salud pública como: malaria, dengue, fiebre amarilla, fiebre mayaro, fiebre chikungunya, zika, virus del Oeste del Nilo y otras enfermedades tropicales emergentes (Berti et al., 2015. Frontiers in Public Health. 2: 1-10).

Protozoarios parásitos del género Plasmodium (Apicomplexa: Plasmodidae) causantes del paludismo o malaria, se transmiten al ser humano exclusivamente a través de la picada de mosquitos hembras del género Anopheles Meigen. Las hembras de Anopheles son hematófagas y las únicas que transmiten la malaria al humano; aunque hay especies de Anopheles del subgénero Kerteszia Theobald, que transmiten la malaria de los simios (Deane et al., 1970. Trans. Royal Soc. Trop. Med. Hyg. 64: 647-648; Wilkerson & Peyton 1991. Mosq. Systematics. 23: 110-122).

En la actualidad, según Harbach & Kitching (2016. Royal Swedish Academy of Sciences, Zoologica Scripta, 45: 34-47) dentro de la subfamilia Anophelinae (Diptera: Culicidae), están registrados tres géneros, que son: Anopheles Meigen (472 especies), Bironella Theobald (8 especies) y Chagasia Cruz (5 especies). En las Américas, solamente se encuentran presentes los géneros Anopheles y Chagasia (exclusivamente Neotropical); la mayoría de las especies de Anophelinae, están incluidas dentro del género Anopheles (472 especies), el cual ha sido subdividido en siete subgéneros que son: Anopheles s.s. Meigen (185 especies), Cellia Theobald (224 especies), Nyssorhynchus Blanchard (39 especies), Kerteszia Theobald (12 especies), Lophopodomyia Antunes (6 especies), Stethomyia Theobald (5 especies) y Baimaia (1 especie). En Venezuela, Navarro (1996. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 36: 25-43) señaló la presencia de 37 especies de la tribu Anophelini (Culicidae: Anophelinae); posteriormente se reportaron 42 especies de la tribu en el país (Rubio-Palis. 2005. Bol. Malariol. Salud Amb. 45: 1-10). En el presente, con la inclusión de nuevos registros para el país (An. malefactor, Chagasia bonneae y Chagasia ablusa), están registradas 45 especies de Anophelini, incluidas en los géneros: Chagasia (3 especies) y Anopheles (42 especies) (Berti et al., 2015. Op. Cit.).

Según Grillet et al., (2009. Bol. Malariol. Salud Amb. 49: 193-208; Grillet et al., 2010. Am. J. Trop. Med. Hyg. 82: 194-201), un foco caliente de malaria es un área geográfica con transmisión activa y una alta agregación de casos, producto de las condiciones epidemiológicas locales que promueven una continua transmisión del Plasmodium. En ese sentido, la parroquia de Icabarú (municipio Gran Sabana), se corresponde totalmente con el concepto del foco caliente de transmisión; dicha parroquia está ubicada al sur del municipio Gran Sabana, en el límite de la frontera de Brasil y Venezuela (Fig. 1). Esta parroquia, representa el área de mayor incidencia de la enfermedad en la zona fronteriza entre ambos países. Es un área de intensa actividad de explotación de oro; puede ser considerada el principal foco caliente de malaria del municipio Gran Sabana de los últimos 25 años. La razón principal de esta problemática, la constituye la minería artesanal de explotación del oro, una actividad ilegal y estrechamente relacionada con la malaria. El cambio climático por un lado, junto a la deforestación y alteración del suelo, producidas por estas actividades mineras, propicia la aparición de hábitats o criaderos adecuados para la reproducción de mosquitos vectores de la malaria. La malaria en esta región, ha sido definida como una enfermedad ocupacional de prevalencia casi exclusivamente en las personas vinculadas a actividades de explotación del oro. La especie Anopheles braziliensis (Chagas) ha sido señalada como el principal vector de malaria en la Eco-región de la Gran Sabana (Osborn et al., 2004. Bol. Malar. Salud Amb. 44: 77-92) y probablemente Anopheles (Anopheles) peryassui Dyar & Knab, también esté involucrado en la transmisión de la malaria en la región, debido a su elevada antropofagia y endofagia (Berti et al., 2015, Op. Cit.).

El conocimiento de la distribución geográfica de estas especies es importante para el estudio de su bionomía, ecología, genética poblacional y evolución, así como también, para obtener información ecológica necesaria para entender la dinámica de las enfermedades reemergentes transmitidas por vectores, como es el caso del paludismo; o también para desarrollar estrategias eficientes de manejo vectorial integrado y control de estas enfermedades (Berti et al., 2015, Op. Cit.); las cuales están asociadas a cambios ambientales y/o climáticos locales que ocurren en una determinada región geográfica. Una de las variables más importantes de estudio, es la distribución altitudinal de especies, la cual está determinada por factores intrínsecos a su biología, y asociada entre otras, a los límites verticales de los hábitats y sitios de cría (Navarro et al., 2010. Op. Cit.). La altitud, la pendiente, la temperatura promedio, los suelos y la climatología general, determinan la vegetación predominante, y éstos a su vez, los hábitats o criaderos disponibles para las hembras (Navarro et al., 2010. Op. Cit.).

El estudio fue realizado mediante la revisión sistemática de la base de datos de una colección de referencia de mosquitos anofelinos del Municipio Gran Sabana, perteneciente al Laboratorio de Entomología del Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas y Salud Ambiental del IAE en Maracay. Este municipio está localizado en el estado Bolívar (Fig. 1) entre las coordenadas -63.000 y -60.500 O, y 4.000 y 6.500 N. La mayoría de los mosquitos fueron recolectados entre los años 2009 y 2015 en ese municipio, principalmente en el área situada al sur del límite del Parque Nacional Canaima, es decir, al sur del río Kukenán-Caroní, entre Icabarú y Santa Elena de Uairén (Fig. 1). El poblado más importante de esta región es Santa Elena de Uairén, capital del Municipio Gran Sabana. Según información recogida en campo, Santa Elena tiene cerca de 39.000 habitantes de población estrictamente local. El área ha sido descrita con detalle en otra publicación (Berti et al., 2015. Op. Cit.). Esta región, está emplazada enteramente sobre el sector nororiental del Escudo de Guayana, la misma tiene una superficie de 18.000 km², con altitudes entre 750 m y 1.450 m; con temperaturas que oscilan entre 18ºC y 24ºC (Huber, 1995. Flora of Venez. Guayana. Vol. 1. pp. 1-61); presenta un corto periodo de sequia entre los meses de Diciembre y Marzo y un promedio de precipitación anual entre 2.000 y 3.500 mm (Huber, 1995. Op. Cit.). El área tiene influencia de importantes factores eco-epidemiológicos como son: cambios ambientales hechos por el hombre (deforestación, explotación de minerales), movilización de muchas personas en la frontera Brasil-Venezuela y factores socio-económicos producto de las actividades de explotación del oro. Por tal motivo, ha sido objeto de estudios epidemiológicos ecológicos y recolección sistemática de especies de mosquitos durante más de siete años, resultados que han sido publicados en revistas nacionales e internacionales (Berti et al., 2015. Op. Cit.). La metodología consistió en una revisión sistemática de los datos de altitud registrados en la base de datos de la colección antes mencionada, tanto para muestras de larvas como de adultos presentes en la misma, con la finalidad de detectar nuevos registros atitudinales para anofelinos de Venezuela; considerando la premisa de que el municipio Gran Sabana, presenta altitudes con rangos que oscilan entre 750 m y 1.450 m. Lo que pudiera garantizar la detección de nuevos registros de altitud. Las comunidades y/o lugares de muestreo incluidos en el estudio fueron: Santa Elena de Uairén (capital), Manak-Krú, Maurak, Waramasén, San Antonio del Morichal, Colinas de la Laguna, Kinok Pon Parú, Chiricayén, Chiririka, Uaiparú, Betania de Wariwantey, El Paují y El Paraíso; también fueron incluidas zonas boscosas cercanas a los ríos Kukenán, Chiririka y Uairén y a Santa Elena (Capital) (Figs. 2a, b y 3a, b); en los cuales se presenta un clima característico de bosques húmedos sub-montanos siempre verdes (Huber, 1995. Op. Cit.). Es importante resaltar que la selección de sitios de capturas dentro del bosque, es una garantía para obtener una mayor biodiversidad de especies de mosquitos, sobre todo en una región muy poco estudiada y conocida como la Gran Sabana.

Estas actividades, permitieron señalar los registros de mayor altitud en Venezuela para Chagasia bonneae Root, 1927 y Chagasia ablusa Harbach, 2009; Asimismo, para las siguientes especies del género Anopheles:

1. Anopheles (Nyssorhynchus) triannulatus s. l. (Neiva & Pinto, 1922)

2. Anopheles (Nyssorhynchus) braziliensis (Chagas, 1907)

3. Anopheles (Nyssorhynchus) marajoara Galvao & Damasceno, 1942

4. Anopheles (Nyssorhynchus) oswaldoi s. l. (Peryassú, 1922)

5. Anopheles (Nyssorhynchus) strodei s. l. Root, 1926

6. Anopheles (Kertezsia) cruzii Dyar & Knab, 1908

7. Anopheles (Anopheles) mattogrosensis Lutz & Neiva, 1911

8. Anopheles (Anopheles) peryassui Dyar & Knab, 1908

9. Anopheles (Anopheles) punctimacula Dyar & Knab, 1906

10. Anopheles (Anopheles) malefactor Dyar & Knab, 1907

11. Anopheles (Stethomyia) nimbus (Theobald, 1902)

12. Anopheles (Lophopodomyia) squamifemur Antunes, 1937

Las especies con los mayores registros atitudinales de la Gran Sabana, fueron aquellas localizadas en Waramasén a 975 m (Fig. 3), las cuales son las siguientes: Chagasia ablusa, Chagasia bonneae, An. malefactor, An. mattogrosensis, An. peryassui, An. punctimacula, An. squamifemur; An. braziliensis, An. oswaldoi s. l., An. rangeli Gabaldon, Cova-García & López, An. strodei s. l., An. triannulatus s. l. y An. nuneztovari s. l. Gabaldon (Tablas I y II).

Las especies Ch. ablusa y Ch. bonneae, recientemente fueron señaladas por primera vez en Venezuela (Berti et al., 2015. Op. Cit.). Las especies del género Chagasia, no han sido involucradas en la transmisión de enfermedades al hombre, ya que éstas tienen hábitos preferiblemente zoofílicos (Berti et al., 2015 Op. Cit.). Ch. ablusa y Ch. bonneae, han sido capturadas picando al ser humano, tanto durante el día como en la noche (Berti et al., 2015 Op. Cit.), pero el contacto es poco frecuente; éstas especies fueron recolectadas en la fase de larva en Waramasén (975 m); éstos hallazgos representan para ambas especies sus mayores registros de altitud en Venezuela (Fig. 3; Tablas I y II).

El vector Anopheles darlingi Root, fue encontrado en fase adulta a la altitud de 898 m en Colinas de la Laguna (Tablas I y II), altitud muy similar a la referida anteriormente en Santa Elena de Uairén de 900 m (Tabla II). Esta especie también fue recolectada en fase de larva a 888 m en el rio Uairén II (Fig. 2) y también a una menor altitud (628 m) en fase adulta en la localidad de Uaiparú (Tablas I y II).

Por otro lado, también en Waramasén (975 m) fueron capturadas posándose sobre cebo humano, cuatro especies del subgénero Nyssorhynchus (Tabla II). Estas son: Anopheles (Nys.) triannulatus s. l., Anopheles (Nys.) braziliensis, Anopheles (Nys.) oswaldoi s. l. y Anopheles (Nys.) strodei s. l. Estos registros, también representan las mayores altitudes de dichas especies en Venezuela (Tabla II); ya que en sus registros anteriores, ninguna de ellas había sido encontrada en zonas con altitudes mayores de 900 m (Tabla II; Osborn et al., 2004. Op. Cit.). Por su parte, Anopheles (Nys.) marajoara presentó su mayor registro de altitud en el país, en la localidad de Kinok Pon Parú (945 m); su anterior registro fue de 900 m en Santa Elena de Uairén (Tabla II). Lo contrario ocurrió con Anopheles (Nys.) rangeli Gabaldon, Cova-García & López, que fue capturada en Waramasén (975 m), pero su registro de mayor altitud en el país corresponde a Sanare, estado Lara, con una altitud de 1.352 m (Tabla II).

En relación a Anopheles cruzii, la especie se capturó posándose sobre cebo humano en el sector El Paraíso/El Paují a la altitud de 880 m (Tablas I y II). Recientemente Anopheles cruzii fue detectada por primera vez en el estado Bolívar, específicamente en la Parroquia Icabarú del municipio Gran Sabana (Berti et al., 2015. Op. Cit.). Esta es una especie muy poco conocida en Venezuela; no existen registros previos de altitud para la especie en el país; de tal manera que el presente, representa el único registro de altitud existente y su registro de mayor altitud en Venezuela. Por el contrario, otras especies del subgénero Kerteszia, tienen antecedentes previos de altitud, ya que han sido reportadas en altitudes comprendidas entre 900 y 1.600 m (Osborn et al., 2004. Op. Cit.), y también han sido encontradas en Los Andes venezolanos a altitudes que oscilaron entre 2.025 m y 2.680 m (Navarro et al., 2010. Op. Cit.). La cordillera andina posee las localidades de mayor altitud en la Geografía venezolana y por ende, los registros más altos del país, están en los estados andinos de Táchira, Mérida y Trujillo. Al respecto, todos ellos corresponden a mosquitos del subgénero Kerteszia; éste subgénero es un grupo estrictamente Neotropical (12 especies), con 11 especies presentes en Venezuela. Las especies del subgénero, utilizan como hábitat larval principalmente a las plantas bromeliáceas (Deane et al., 1970. Op. Cit.; Wilkerson & Peyton 1991. Op. Cit.). En ese sentido, la máxima altitud para una especie de Anopheles registrada en Venezuela, resultó ser para Anopheles (Kerteszia) pholidotus Zavortink, encontrada a 2.680 m en Páramos de Zumbador, estado Táchira (Navarro et al., 2010. Op. Cit.). Otras especies del subgénero Kerteszia con registros de gran altitud, fueron encontradas en los Andes en el Parque Nacional Dinira a 2.232 m (Navarro et al., 2010. Op. Cit.) y éstas son las siguientes: Anopheles (Kerteszia) gonzalezrinconesi Cova-García, Pulido & Escalante; Anopheles (Kerteszia) rollai Cova-García, Pulido & Escalante y Anopheles (Kerteszia) boliviensis (Theobald). Asimismo, la altitud máxima registrada en Venezuela para An. boliviensis, ha sido referida en La Carbonera, estado Mérida, donde fue encontrada a 2.295 m (Navarro et al., 2010. Op. Cit.).

El papel vectorial de especies del subgénero Kerteszia, no ha sido bien documentado en el país; hay varias especies que figuran como vectores de malaria en Colombia, Ecuador, Brasil y Trinidad y Tobago; las cuales también se encuentran en el país; pero que aún no han sido incriminadas en la transmisión de malaria en Venezuela; excepto Anopheles neivai Dyar & Knab, señalado como el responsable de la transmisión en un brote de malaria ocurrido en 1988 en San Josecito, estado Táchira (Osborn et al., 2004. Op. Cit.). Asimismo, hubo otro brote ocurrido entre Noviembre de 1999 y Enero del 2000 en la Parroquia Vega de Guaramacal, en el estado Trujillo (Benítez et al., 2004. Bol. Malariol. San. Amb. 44: 93-99; Osborn et al., 2004. Op. Cit.). En este brote de Trujillo, se recolectaron exclusivamente las siguientes especies: Anopheles lepidotus, Anopheles neivai, Anopheles pholidotus y Anopheles homunculus Komp; todas ellas en altitudes comprendidas entre 900 m y 1.600 m. En ninguno de estos hallazgos, se sugiere la presencia de An. cruzii y tampoco ha sido señalado su papel como vector potencial de malaria en el país. Por el contrario, en Brasil se le señala como un importante vector de malaria humana, asociado a áreas de transmisión selvática (Deane et al., 1970. Op. Cit.; Wilkerson & Peyton 1991. Op. Cit.). Así como también, en ese país se le señala como un vector de malaria de simios (Deane et al., 1970. Op. Cit.). Las hembras del subgénero Kerteszia, pican al humano durante todo el día y son muy activas en horas de la tarde dentro del bosque (Wilkerson & Peyton 1991. Op. Cit.).

Por otro lado, en Waramasén también tenemos los registros de mayor altitud para las especies: An. mattogrosensis, An. peryassui, An. punctimacula, An. malefactor y An. squamifemur (Tabla II). Para An. punctimacula, se había señalado la altitud de 850 m en Petare, estado Miranda (Tabla II); sin embargo en la actualidad, su registro de mayor altitud en el país pasa a ser de 975 m en Waramasén (Fig. 3; Tabla II). En el caso de An. malefactor, recientemente la especie fue registrada por primera vez en el país (Berti et al., 2015. Op. Cit.), señalándose su registro de mayor altitud en Waramasén (Fig. 3; Tabla II); éste corresponde al registro de mayor altitud para la especie en Latinoamérica; ya que su anterior registro fue de 303 m en Panamá (Wilkerson 1990. J. Med. Entomol. 27: 225-247). Por otro lado, An. peryassui tenía hasta la fecha, registros de altitud que oscilaban entre 135 m y 250 m y en la actualidad, su mayor registro pasa a ser de 975 m en Waramasén (Fig. 3; Tabla II). Igualmente ocurre con An. mattogrosensis, cuyo mayor registro de altitud en el país había sido de 255 m en San Felipe, estado Yaracuy y ahora pasa a ser de 975 m en Waramasén (Fig. 3; Tabla II). Por otro lado, Anopheles (Stethomyia) nimbus, tenía hasta la fecha su mayor registro de altitud en San Carlos, estado Cojedes con 150 m y ahora pasa a ser de 871 m

en el río Chiririka (Fig. 3; Tabla II). Anopheles eiseni Coquillet, fue encontrada también en el río Chiririka (Fig. 3; Tabla II), este corresponde al mayor registro de altitud de la especie para el estado Bolívar; sin embargo, su registro de mayor altitud en Venezuela corresponde a la ciudad de Boconó, estado Trujillo, con una altitud de 1.350 m (Tabla II). Por último, en relación a Anopheles squamifemur, cabe señalar que no se encontraron registros de ningún tipo para el país, por un periodo mayor de 45 años, hasta los trabajos publicados por Berti y Amarista (1992. Bol. Entomol. Venez. 7: 157-158) y Berti et al. (1998. Bol. Entomol. Venez. 13: 17-26) en la década de los 90; quienes encontraron a la especie en una quebrada sombreada a la altitud de 500 m, en San Miguel de Betania, municipio Sifontes del estado Bolívar. En la actualidad, su registro de mayor altitud pasa a ser de 975 m en Waramasén (Fig. 3; Tabla II). Sus larvas habitan en las márgenes de caños, quebradas y ríos, asociadas a la vegetación flotante y la hojarasca (Berti & Amarista 1992. Op. Cit.; Berti et al., 1998. Op. Cit.; Berti et al., 2015. Op. Cit.). Las especies Ch. ablusa y Ch. bonneae generalmente tienen el mismo hábitat larvario que An. squamifemur, pero a diferencia de ésta, sus hembras pueden picar al ser humano, aunque el contacto es poco frecuente y ninguna ha sido involucrada en la transmisión de enfermedades al hombre, ya que éstas son preferiblemente de hábitos zoofílicos (Berti et al., 2015. Op. Cit.).

Informamos que durante el desarrollo de la presente investigación, ni los autores ni la institución que representamos incurrimos en ningún tipo de conflicto de intereses.