Boletín de Malariología y Salud Ambiental
versión impresa ISSN 1690-4648
Bol Mal Salud Amb vol.57 no.1 Maracay jul. 2017
Fluctuaciones poblacionales de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) y casuística de dengue en seis municipios del estado Aragua, Venezuela
Yasmin Rubio-Palis 1*, Hernán Guzmán 2 , Víctor Sánchez 2 & Luis Manuel Pérez-Ybarra 3
1 Instituto de Investigaciones Biomédicas, Universidad de Carabobo, Maracay, Venezuela.
2 Centro de Estudioss de Enfermedades Endémicas y Salud Ambiental (CEEESA), S.A. Instituto de Altos Estudios “Dr. Arnoldo Gabaldon” (IAE), Ministerio del Poder Popular para la Salud (MPPS). Maracay, Venezuela.
3 Escuela de Bioanálisis. Departamento de Ciencias Básicas. Universidad de Carabobo. Sede Aragua. Venezuela.
*Autor de correspondencia: rubiopalis@gmail.com.
RESUMEN
El estado Aragua, en la región centro-norte de Venezuela, es hiperendémico para la transmisión del virus dengue, con circulación a partir de 2014 de los virus Chikungunya y Zika. A fin de investigar la fluctuación poblacional de estadios inmaduros de Aedes aegypti en función de suministro de agua y variables climáticas, se realizó un estudio longitudinal durante 13 meses en seis localidades situadas en seis municipios diferentes. Durante el estudio se visitaron 2.296 casas y se examinaron 9.358 recipientes. El índice de casas (IC) no es homogéneo espacial ni estacionalmente, variando significativamente entre localidades (P< 0,0001). El tipo de recipiente más frecuente fueron los barriles de 200L (82,26%), seguido de tanques de 1000L o mas (9,05%), recipientes de 12L (4,98%), recipientes varios (2,13%) (neumáticos, latas, deshechos plásticos, materos, entre otros) y recipientes de 100L (1,58%). Se capturaron un total de 69.765 larvas y 6.896 pupas. El índice de recipiente total fue de 18,63; los tanques de ≥1000L presentaron mayor índice de larvas por recipiente positivo (63,84) y los recipientes varios de menor tamaño presentaron mayor índice de pupas (8,03). No se evidenciaron criaderos crípticos. El suministro deficiente de agua por tubería está estrechamente relacionado con elevados índices aédicos. Se observó correlación altamente significativa (P< 0,001) entre la precipitación con rezagos de uno, dos y tres meses y la casuística de DENV para el total de casos y para cada municipio. Sin embargo, las correlaciones entre la abundancia mensual de Ae. aegypti (larvas y pupas, proporciones larvas y pupas por recipiente, índice de recipiente), parámetros climáticos (precipitación mensual, temperatura media, máxima y mínima mensuales) y el número de casos de dengue confirmados no fueron significativas (P>0.05). Si bien los índices de casa, recipiente y Breteau pueden contribuir a evaluar medidas de eliminación de criaderos, no son confiables para prevenir brotes.
Palabras clave: Aedes aegypti, criaderos, pupas, suministro de agua, transmisión de virus, variables climáticas.
Population fluctuations of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) and dengue cases in 6 Municipalities of Aragua State, Venezuela
SUMMARY
Aragua State, located in north-central Venezuela, is considered hyperendemic for dengue virus transmission, with circulation of Chikungunya and Zika viruses since 2014. In order to investigate the impact of water supply and climate variability on inmature Aedes aegypti populations and dengue cases, a longitudinal study was conducted in 6 localities situated in 6 different municipalities during 13 months. During the study, 2,296 houses were visited and 9,358 containers were examined for larvae and pupae. The Aedes house index was not homogeneous spatially
or temporarily with significant differences among locations (P< 0.0001). The 200L drums were the most frequent type of containers found (82.3%), followed by tanks of 1,000L or more (9.05%), 12L containers (4.98%), various types (2.13%) (tires, cans, small plastic waste containers, plant pots, etc.), and 100L containers (1.58%). During the study 69,765 larvae and 6,896 pupae were collected. The overall container index was 18.63%; tanks of ≥1000L had the highest larvae index per positive container (63.84) while containers of various types had the highest pupae index per positive container (8.03%). Cryptic larval habitats were not observed. Deficiencies in piped water supply was
closely related to high Aedes indices. There was significant correlation between monthly total dengue cases and rainfall with lags of one, two and three months in each municipality. The correlations between monthly Ae. aegypti abundance (larvae and pupae, container ratios, container index), climate parameters (monthly rainfall, mean monthly temperature, mean minimum monthly temperature and maximum temperature) and dengue incidence were not significant (P>0.05). Although the container, house and Breteau indices can be used to evaluate the elimination of containers, they are not relevant for the prediction of dengue outbreaks.
Key words: Aedes aegypti, larval habitats, pupae, water supply, virus transmission, climate variables.
Recibido el 19/05/2017 Aceptado el 30/06/2017
INTRODUCCIÓN
La situación del dengue se ha agravado en las Américas en las últimas décadas. En efecto, la Organización Panamericana de la Salud (OPS, 2016) señala que la casuística de dengue (DENV) en la región ha incrementado exponencialmente de 1,54 millones de casos en la década de los 80 a 10,93 millones de casos en el septenio 2010-2016. A partir de 2006 se reportan los primeros casos importados de chikungunya (CHIKV) en las Américas (Estados Unidos, Guadalupe, Martinica y Guyana Francesa), virus que al igual que el dengue (DENV) es transmitido por los mosquitos Aedes aegypti (L.) y Ae. albopictus (Skuse) (Op. cit.). Sin embargo, no es sino hasta 2013 que CHIKV se expandió por el continente, reportándose los brotes de Saint Martin y República Dominicana, extendiéndose en 2014 a otras islas del Caribe, México, Centro y Sur América. En cuanto a la situación del DENV, la OPS (2016) reporta que para el período 2013-2014 los países de la región reportaron un total de 1.118.576 casos con 194 defunciones y esta cifra se redujo ligeramente para 2016 con 998.015 casos, en tanto que en Venezuela se reportaron 31.519 casos. La situación epidemiológica de las arbovirosis transmitidas por Ae. aegypti y/o Ae. albopictus se ha complicado en la región con la introducción en Agosto de 2014 del virus Zika (ZIKAV) en Brasil, el cual se expandió rápidamente ya que para enero 2016 se reportó en 26 países y para octubre del mismo año ya había registros de 47 países. En ese lapso se reportaron 153.322 casos (Op. cit.).
Este incremento en la casuística de DENV y la introducción y expansión de los virus de CHIKV y ZIKAV en la última década puede estar relacionado con condiciones como globalización, crecimiento acelerado de centros urbanos no planificadas, problemas de saneamiento ambiental, alto crecimiento demográfico, falta de control eficiente de los mosquitos vectores, así como limitaciones técnicas y administrativas (Gubler, 2011; OPS, 1999; Monsalve et al., 2010; Scott et al., 2000; Velasco-Salas et al., 2014). Por otra parte, las fallas continuas en el suministro de agua potable obligan a las personas a almacenar agua, incrementando de esta forma la disponibilidad de sitios para oviposición de los mosquitos vectores Ae. aegypti y/o Ae. albopictus (Barrera et al., 1993, 2000; Gubler, 2011; Monsalve et al., 2010; Romero-Vivas & Falconar, 2005; Scott et al., 2000, Vicenti-González et al., 2017).
No obstante, existen variables climáticas no controlables como precipitación y temperatura que favorecen la presencia de los vectores y, por
ende aumentan la transmisión de los virus DENV, CHIKV y ZIKAV, contribuyendo a la diseminación de epidemias y pequeños brotes (Amarakoon et al., 2008; Halstead, 1997; Hurtado et al., 2007; Patz et al., 1996; Rubio-Palis et al., 2011; Tipayamongkholgul et al., 2009).
En Venezuela, el estado Aragua y en particular la ciudad de Maracay, es el sitio donde se han realizado más estudios entomológicos y epidemiológicos sobre el dengue. Esto posiblemente se deba a las repetidas epidemias que se han registrado a partir de la epidemia de 1989 y 1990 con la aparición de casos de dengue hemorrágico y la circulación simultánea de los cuatro serotipos (DENV1, DENV2, DENV3 y DENV4) (Barrera et al., 2002; Camacho et al., 2003; Comach et al., 2001; Espino et al., 2010; Monsalve et al., 2010; Pérez-Pinto et al., 2009; Rodríguez et al., 2007; Rodríguez-Roche et al., 2012; Rubio-Palis et al., 2011; Urdaneta et al., 2005; Vincenti-González et al., 2017). A pesar
de la fortaleza de contar con abundante información, la situación de salud se ha agravado y la prestación de servicios públicos como suministro de agua potable y recolección de desechos sólidos se ha deteriorado considerablemente en los últimos años.
El presente trabajo reporta los hallazgos de un estudio longitudinal realizado durante 2003-2004 sobre abundancia de larvas y pupas de Ae. aegypti realizado en seis localidades del estado Aragua donde además se caracterizaron e inventariaron los tipos de criaderos y el suministro de agua potable, a fin de aportar datos referenciales a futuros estudios que contribuyan a diseñar e implementar programas de prevención y control efectivos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó en seis localidades seleccionadas de seis municipios de la parte norte del estado Aragua, a una altitud promedio de 499 msnm (Tabla I, Fig. 1). Estas localidades son representativas de los diversos desarrollos urbanos que se presentan en el estado y casuística de dengue. Las características de las viviendas variaban desde casas con paredes de madera y techos de zinc (ranchos) hasta casas (quintas) con paredes de bloques, frisadas y pintadas y techos de platabanda. En cuanto a los patios, eran igualmente muy variados desde limpios y sin escombros hasta patios con abundantes chatarras y otros desechos sólidos.
Tabla I. Ubicación geográfica y política de las localidades seleccionadas para el estudio, estado Aragua, Venezuela.

Fig. 1. Ubicación de las localidades de estudio, estado Aragua, Venezuela.

sucesivas se consideraban 25 casas seleccionadas al azar mensualmente.
Datos climáticos
Los datos climatológicos diarios de precipitación, temperatura máxima, media y mínima para el período 2003-2004 se obtuvieron de la estación climatológica Maracay-Agronomía-UCV (9319) (10º 16’ 20” N/67º 36’ 35” W).
Datos epidemiológicos
Los registros diarios de casos confirmados para el período 2003-2004 fueron suministrados por el Laboratorio Regional de Diagnóstico e Investigación del Dengue y otras Enfermedades Virales (LARDIDEV) por municipio. Los criterios seguidos por el LARDIDEV para casos confirmados son: sintomatología compatible con dengue y positivo (+) a pruebas virológicas [Aislamiento Viral (AV) y/o Transcriptasa Reversa de la Reacción en Cadena de la Polimerasa (RTPCR)] (WHO, 2009).
Encuestas
En cada casa visitada se realizó una encuesta al dueño de la vivienda o al adulto presente en el momento de la visita, donde se solicitaba información sobre el número de habitantes, casos recientes de dengue y tipo (tubería o camión cisterna) y frecuencia del suministro de agua potable. En dicha encuesta se registraron los tipos, número y positividad de los recipientes encontrados en el peridomicilio.
Recolección de larvas de Aedes aegypti
Mensualmente se realizaron recolectas de estadios inmaduros (larvas y pupas) de Ae. aegypti en el peridomicilio de 25 casas seleccionadas al azar en cada una de las localidades de estudio durante 12 meses entre Mayo 2003 y Abril 2004; en Abril 2003 las recolectas se realizaron en todas las casas. Para la recolección de estadios inmaduros en recipientes de mayor tamaño: 100 L, 200 L y 1000L o más, se utilizó una malla fina de organza en un aro de 30 cm de diámetro y mango de 50 cm de largo, realizándose en forma lenta y continua el barrido de la superficie
del agua; este procedimiento se repetía varias veces hasta recolectar prácticamente todas las larvas y pupas presentes. Para los recipientes más pequeños (latas, botellas, materos, platos, cauchos) se vaciaba el contenido del recipiente en una ponchera y se procedía a retirar con un gotero las larvas y pupas.
Ante la sospecha de la posible presencia de Ae. albopictus, aproximadamente 10% de las larvas y/o pupas capturadas se criaban hasta adultos a fin de hacer la identificación a nivel de especie utilizando la clave de Rueda (2004).
Análisis de datos
Se calcularon las frecuencias absolutas y relativas para las casas y recipientes positivos a larvas y/o pupas de Ae. aegypti clasificados por localidad y tipo de recipiente, asimismo se construyeron los intervalos al 95% de confianza para los porcentajes de casa/recipientes positivos; además, se aplicó la prueba de homogeneidad de tablas de contingencia de Cochran-Mantel-Haenszel para verificar si la frecuencia de los recipientes positivos según las localidades variaba con el tipo de recipiente; adicionalmente, para verificar si hay asociación entre el porcentaje de positividad de las casas por localidad, y de los recipientes por localidad, se aplicó la prueba de independencia de chi-cuadrado, y sobre los resultados que hayan presentado asociación estadísticamente significativa al 5% (p≤0,05) se construyeron gráficos para las distribuciones de frecuencias relativas a fin de caracterizar la asociación encontrada. Se realizaron análisis de correlación de Pearson entre la abundancia mensual de Ae. aegypti (larvas y pupas, índice de casa. índice de recipiente), parámetros climáticos (precipitación mensual, temperatura promedio mensual, mínima y máxima) y la incidencia de dengue. Los datos se analizaron utilizando los programas estadísticos Manitab 16.0 (frecuencias absolutas y relativas) y StatXact 9.0 (intervalos de confianza, prueba de homogeneidad de Cochran-Mantel-Haenszel y prueba de independencia de chi-cuadrado).
RESULTADOS
Índice de casas e Índice de Breteau
Durante 13 meses de muestreo se visitaron un total de 2.296 casas en seis localidades ubicadas en seis municipios (Girardot, Libertador, Mario Briceño Iragorry, Sucre, Zamora y José Félix Rivas) del norte del estado Aragua (Fig. 1). Del total de casas visitadas,771 resultaron positivas para larvas y/o pupas de Ae. aegypti (Tabla II). El índice de casas (IC) no es homogéneo en las localidades estudiadas, variando entre 47,65% en Santa Eduvigis (Municipio José Félix Rivas) y 14,62 en Manuelita Sáenz (Municipio Sucre). En efecto, la prueba de chi-cuadrado mostró que la relación entre la presencia de casas positivas y la localidad muestreada es estadísticamente significativa (χ 2 = 177,62; 5 gdl; p< 0,0001). La distribución de frecuencias relativas (Fig. 2) permite visualizar mejor la heterogeneidad entre localidades para el IC, donde las localidades de Santa Eduvigis (Municipio José Félix Rivas) y Las Vegas (Municipio Libertador) presentan mayor frecuencia de casas positivas; La Pedrera (Municipio Girardot) y Las Acacias (Municipio Zamora) presentan positividad cercana al porcentaje de positividad general, mientras que en Valle Verde (Municipio Mario Briceño Iragorry) y Manuelita Sáenz (Municipio Sucre) presentan una mayor frecuencia de casas negativas. El índice de casas fue muy alto, fluctuando mensualmente entre 8 y 60%, mientras que el índice de recipientes varió entre 0 y 36,9%; existiendo diferencias significativas entre localidades (P< 0,0001).
Con respecto a los recipientes de 200L, se observó (Fig. 3A) que Santa Eduvigis mostró mayor frecuencia de recipientes positivos, mientras que La Pedrera mostró una frecuencia de positividad similar al promedio general para este tipo de recipiente, el resto de los sectores presentaron porcentajes de positivad menores que el promedio general. Para los recipientes de 12L, las localidades de La Pedrera y Valle Verde mostraron mayor frecuencia de recipientes positivos que el resto de las localidades estudiadas (Fig. 3B). Para otro tipo de recipientes (neumáticos, latas, materos, entre otros), los sectores La Pedrera y Manuelita Sáenz mostraron mayor frecuencia de recipientes positivos que el resto de los sectores considerados (Fig. 3C). En general, para todos los recipientes considerados, la localidad Santa Eduvigis fue la que mostró mayor frecuencia de recipientes positivos, seguido de La Pedrera, aunque esta mostró un comportamiento similar al promedio general; el resto de los sectores mostraron mayor frecuencia de recipientes negativos. Cabe destacar el notable parecido entre las distribuciones de frecuencias para recipientes de 200L y todos los recipientes, esto puede explicarse porque los recipientes de 200L fueron los más frecuente (82,26%) y por ende, los que más peso tuvieron en la distribuciones de frecuencias obtenidas (Fig. 3D).
En cuanto al Índice de Breteau (IB), esto es, número de recipientes positivos para larvas y/o pupas por 100 casas, encontramos que este se comporta en forma similar al IC, encontrándose asociación estadísticamente significativa entre ambos índices en las comunidades estudiadas (r=0,905; p=0,013), por lo que posiblemente ambos índices se comportan de forma similar con fines predictivos en estas localidades.
Tabla II. Aedes aegypti índice de casas e índice de Breteau en seis localidades del estado Aragua,Venezuela. Abril 2003-2004.
Fig.2. Distribución de frecuencias relativas para el índice de casas positivas en seis localidades del estado Aragua, Venezuela. Abril 2003-2004.
Fig.3A. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes de 200L de capacidad.
Fig. 3B. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes de 12L.
Fig.3C. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes varios (neumáticos, materos, latas, etc.).
Fig.3D. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Todos los recipientes.

Fig.2. Distribución de frecuencias relativas para el índice de casas positivas en seis localidades del estado Aragua, Venezuela. Abril 2003-2004.

Fig.3A. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes de 200L de capacidad.

Fig. 3B. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes de 12L.

Fig.3C. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Recipientes varios (neumáticos, materos, latas, etc.).

Fig.3D. Distribución de frecuencias relativas para el porcentaje de recipientes positivos clasificados por sector. Todos los recipientes.

Índices de recipientes, larvas y pupas
Durante el estudio se inspeccionaron un total de 9.358 recipientes, de los cuales 1.743 resultaron positivos y se capturaron en total 69.765 larvas y 6.896 pupas de Ae. aegypti (Tabla III). El tipo de recipiente más frecuente fueron los barriles de 200L (82,26%), seguido de los tanques de 1000L o más (9,05%). El índice de recipiente total fue de 18,63, mientras el de larvas por recipientes positivos fue de 40,03 y el de pupas 3,96. El mayor índice de larvas por recipiente positivo (63,84) se registró para los tanques de ≥1000L, mientras que el índice de pupas resultó mayor (8,03) en los recipientes de menor tamaño correspondientes al tipo de otros recipientes (latas, deshechos plásticos, materos, ente otros).
A fin de establecer si la frecuencia de positividad de localidades por tipo de recipiente es homogénea, se aplicó la prueba de homogeneidad de Cochran-Mantel-Haenszel (CMH). En general se encontró que la frecuencia de positividad de localidades clasificadas por tipo de recipiente no es homogénea según el tipo de recipiente considerado (CMH=194,15; 5 gdl; p<0,0001), en otras palabras, el porcentaje de recipientes positivos en las localidades estudiadas varía según el tipo de recipiente considerado (Tabla IV). Así tenemos que la prueba de independencia de chi-cuadrado indica que hay asociación significativa entre el porcentaje de recipientes positivos y la localidad para los recipientes de 200L (χ 2 = 208,59; 5 gdl; p<0,0001), recipientes de 12L (χ 2 =28,97; 5 gdl; p<0,0001) y para otros tipos de recipientes (χ 2 = 29,27; 5 gdl; p<0,0001); mientras que para los recipientes de 100L (χ 2 =6,64; 5 gdl; p=0,2214) y ≥1000L (χ 2 =8,33; 5 gdl; p=0,1361) no se encontró asociación significativa, es decir, para este tipo de recipientes, el porcentaje de positividad se puede considerar homogéneo en las localidades
estudiadas; adicionalmente, en forma general, se encontró que el porcentaje de positividad de los recipientes no fue homogéneo en las seis localidades muestreadas (χ 2 =236,11; 5 gdl; p<0,0001) (Tabla IV).
Tipo y frecuencia de suministro de agua potable
De acuerdo a los resultados de las encuestas (N= 2.296), se reportaron dos tipos de suministro de agua: por tubería y/o por camiones cisternas (Tabla V). Se observa que, en general, el suministro de agua por tubería es inexistente en la localidad de Santa Eduvigis y en las localidades donde se cuenta con este servicio, éste resulta sumamente precario por lo que la población debe recurrir al suministro a través de camiones cisternas. Así tenemos que el suministro por tubería es de menos de 13 días al mes, mientras que el suministro por camiones cisternas varía entre 2,5 y 5 veces al mes. Estos resultados explican el gran número de recipientes utilizados para almacenar agua. En efecto, se encontró que en total existían un total de 7.698 recipientes de 200L, 148 de 100L y 847 de ≤1000L (Tabla III), el número de recipientes para almacenar agua por casa podía variar entre 1 y 15.
Tabla III. Tipo y número de recipientes, número de larvas y pupas capturadas, índice de recipiente para larvas y pupas de Aedes aegypti en seis localidades del estado Aragua, Venezuela. Abril 2003-2004.

Clima, abundancia de Aedes aegypti y dengue En el área de estudio hay dos estaciones bien definidas por el patrón de las lluvias: un período de sequía (precipitación mensual menor de 60 mm) (Guevara, 1995) que va de Diciembre a Marzo y un período de lluvias entre Abril y Noviembre (Fig. 4). Durante el estudio se confirmaron en los seis municipios un total de 1.096 casos de DENV durante el año 2003 con un pico de 244 casos durante el mes de Octubre; mientras que para 2004 se registró un incremento de más del doble, confirmándose 2.490 casos con un pico entre Octubre y Noviembre de 326 casos de DENV (LARDIDEV 2003, 2004). Entre Enero 2003 y Diciembre 2004, el municipio Girardot reportó el mayor número de casos (1075), seguido de Mario Briceño Iragorry (472), Libertador (333), José Félix Rivas (238), Sucre (233) y Zamora (139) (LARDIDEV 2003-2004). Si bien hay transmisión durante todo el año, el registro de casos incrementa durante el período de lluvias (Fig. 4). Cabe resaltar que la correlación de Pearson no fue significativa (P=0,059) entre la casuística de DENV y la precipitación registrada para el mismo mes; sin embargo, al considerar rezagos de uno, dos y tres meses, la correlación resultó altamente significativa (P< 0,001) entre la precipitación y la casuística de DENV para el total de casos y para cada municipio. Cabe señalar que para los municipios más cercanos a la estación climatológica (Mario Briceño Iragorry y Girardot) resultó significativa la correlación entre precipitación y casos de DENV (P< 0,05) para el mismo mes, esto es, que en la medida en que aumenta la precipitación, aumenta el registro de casos. Otro parámetro climático que arrojó relevantes resultados fue la temperatura mensual máxima y media en relación a la casuística.Tanto para las temperaturas registradas el mismo mes como con rezagos de uno, dos y tres meses se obtuvieron correlaciones negativas significativas (P< 0, 05), esto es, que en la medida que aumenta la temperatura máxima y media mensual, disminuyen los casos de DENV. Para las temperaturas mínimas mensuales no se encontró correlación significativa (P> 0, 05).
Durante el estudio se recolectaron en total 69.765 larvas y 6.896 pupas de Ae. aegypti; Ae. albopictus no fue identificado (Tabla III). La correlación entre la abundancia mensual de Ae. aegypti (larvas y pupas, proporciones larvas y pupas por recipiente, índice de recipiente), parámetros climáticos (precipitación mensual, temperatura media, máxima y mínima mensuales) y el número de casos de dengue confirmados no fueron significativas (P>0.05).
Tabla IV. Porcentajes de recipientes positivos clasificados por tipo de recipiente y localidad muestreada.

DISCUSIÓN
Durante el presente estudio se estimaron los índices aédicos de casas, de recipientes y de Breteau en seis localidades del norte del estado Aragua. Se observó que estos índices no son homogéneos en las localidades estudiadas; no existiendo relación entre estos índices y el número de casos de DENV confirmados. Los índices observados están dentro de los rangos reportados por Coello y Mazzarri (1990) y Barrera et al. (2002) en Maracay. En efecto, Coello y Mazzarri (1990) reportaron índices de casas de 40% en Maracay durante la epidemia de FD/FHD del 1989-1990; mientras que Barrera et al. (2002) reportan IC que varían entre 17 y 24% y de Breteau entre 27 y 38 en localidades de Maracay estratificadas por incidencia y persistencia de dengue; las diferencias entre los índices en las localidades sin dengue, incidencia baja y alta resultaron no significativas. En general, los registros de estos índices en Maracay y en Aragua, son sumamente altos en comparación con los umbrales generalmente aceptados para que no ocurra la transmisión de dengue, a saber, índice de casas (IC) menor de 5%, índice de recipientes (IR) menor de 10% e índice de Breteau (IB) menor de 5 (Bowman et al., 2014). Se evidencia la falta de consistencia en la asociación entre estos índices entomológicos y la incidencia de casos, tal y como previamente se ha reportado en otros estudios donde ocurre transmisión de dengue a valores inferiores de 1% para el IC y de 5 para el IB (Chadee et al., 2005; Sánchez et al., 2006; Sulaiman et al., 1996). Lin & Wen (2011) reportaron marcados incrementos en la casuística de dengue sin que se registraran incrementos en los índices aédicos en dos áreas de Taiwán, mientras Fernández et al. (2005) reportaron entre 2000 y 2004 correlaciones lineales y positivas entre los índices aédicos y la casuística de dengue en Perú. Cuando consideramos los índices de recipientes positivos para larvas y pupas, nuevamente
encontramos que estos no son homogéneos ni por localidades ni por tipo de recipientes, esto es que dependiendo de la localidad el tipo de recipiente con mayor abundancia de pupas varía. En los últimos años los esfuerzos se han concentrado en determinar la densidad de pupas por recipiente como una aproximación para determinar la producción de adultos (Barrera et al., 2006: Focks, 2003; Focks & Alexander, 2006; Focks & Chadee, 1997; Manrique-Saide et al., 2008). Además, se han propuesto modelos matemáticos para estimar el umbral de densidad (número de pupas hembras por persona) para producir un brote (Focks et al., 2000). Pero es evidente la complejidad y focalidad de elementos
que interactúan en la transmisión de dengue por lo que no es posible extrapolar resultados de un área a otra. En efecto, Bowman et al. (2014) identificaron 1205 publicaciones sobre casos dengue e índices aédicos, de las cuales revisaron 18 que cumplían con los criterios de confirmación de casos y al menos tres meses de observaciones, concluyendo que existe poca evidencia de asociación cuantificable entre los índices de Aedes y la transmisión de dengue que pudiese ser utilizado de forma confiable para predicciones de brotes. Otro factor importante a considerar es la presencia de criaderos crípticos, que si bien durante este estudio no se evidenciaron, se ha demostrado que drenajes de lluvias en las calles (González et al., 2007), pozos sépticos (Barrera et al., 2008), canaletas de recolección de agua de lluvia (Gustave et al., 2012) y medidores de agua (Barrera et al., 2011) entre otros, pueden ser importantes productores de pupas y por consiguiente contribuir a la producción de adultos, escapando a las medidas de control con eliminación de criaderos y aplicación de larvicidas.
Fig.4. Precipitación mensual y número total de casos confirmados de dengue en los municipios Girardot, Mario Briceño Iragorry, Libertador, Rivas, Sucre y Zamora del estado Aragua durante el período Enero 2003-Diciembre 2004 (Estación Climatológica de Agronomía, UCV. 2003-2004; LARDIDEV 2003-2004).

Durante el período de estudio se encontró correlación significativamente positiva entre la precipitación mensual con rezagos de uno, dos y tres meses y la casuística de dengue, lo cual coincide con otros estudios realizados en Maracay (Barrera et al., 2002; Monsalve et al., 2010; Rubio-Palis et al., 2011); sin embargo, los municipios más cercanos a la estación climatológica (Mario Briceño Iragorry y Girardot) mostraron además correlación significativa entre la casuística y la precipitación registrada el mismo mes. Estos resultados confirman estudios previos realizados por Rodríguez et al. (2007) sobre distribución espacial y temporal de la precipitación en el área metropolitana de Maracay y se mostraba mayor precipitación en áreas que se corresponden con los municipios Mario Briceño Iragorry y Girardot, esto es, a mayor precipitación mayor número de casos de dengue. Al considerar la abundancia de larvas y pupas de Ae. aegypti en relación a la precipitación no se encontró correlación, lo cual se explica por la presencia de criaderos durante todo el año ya que las personas se ven obligadas a almacenar agua debido a las deficiencias o falta del servicio de agua por tubería.En efecto, se pudo evidenciar en localidades como Santa Eduvigis, donde no hay servicio de agua potable por tubería, presentan los mayores índices de casa (47,65%); por el contrario, aquellas localidades con mejor suministro de agua por tubería (Manuelita Sáenz y Valle Verde) presentaron los índices de casa más bajos (14,6 y 16,9% respectivamente). Por más de una década se ha enfatizado la relación entre deficiencias en el suministro de agua por tubería y la casuística en dengue en Venezuela y en particular en el estado Aragua (Barrera et al., 2002; Monsalve et al., 2010; Velasco-Salas et al., 2014; Vicenti-González et al., 2017) sin que hasta la fecha se hayan aplicado correctivos, por el contrario se evidencia a nivel nacional el deterioro en el servicio en áreas donde antes no se presentaban fallas en el suministro de agua potable. Otro servicio que se ha deteriorado considerablemente es la recolección de basura, el cual está fuertemente relacionado con la casuística de dengue en Maracay (Monsalve et al., 2010).
Estudios realizados en Trinidad han demostrado que garantizando el suministro de agua por tubería y la eliminación adecuada de desechos sólidos contribuiría a reducir la producción de adultos de Ae. aegypti más del 80% a lo largo de todo el país, lo cual tendría un impacto significativo en reducir la transmisión de dengue (Focks & Chadee, 1997). El presente estudio evidencia la heterogeneidad espacial y temporal en cuanto al tipo de recipiente más productivo de larvas y/o pupas, por lo que en campañas dirigidas a la eliminación de criaderos es fundamental caracterizar los criaderos más productivos en cada localidad y prestar particular atención a la búsqueda de criaderos crípticos. Especial esfuerzo debe dirigirse al control y/o eliminación de criaderos en localidades sin suministro de agua potable por tubería y con mayores
fallas en el suministro de agua, ya que son las que presentan mayores índices aédicos, incluyendo mayor número de pupas por recipientes positivos. Si bien los índices de casa, recipiente y Breteau tienen valor operativo para los programas de control para evaluar el impacto de medidas dirigidas a la reducción de criaderos, resultan inadecuadas para estimar el riesgo de transmisión de dengue ya que no toman en cuenta variables epidemiológicas importantes como abundancia de mosquitos adultos, densidad de la población humana y temperatura, así como número de mosquitos infectados con el virus y seroconversión de la población humana. La vigilancia entomológica es fundamental para la prevención de focos; sin embargo, es conocido que hay fallas en la evaluación del impacto de las medidas de control debido a la falta de indicadores entomológicos sensibles, confiables y prácticos (Barrera, 2016; Bowman et al., 2014; Scott & Morrison, 2010). Por consiguiente es fundamental incrementar los esfuerzos en la realización de investigaciones operativas que contribuyan a identificar indicadores entomológicos sensibles y prácticos para evaluar programas de control y prevenir brotes.
Conflicto de intereses
Los autores manifiestan que en la ejecución y publicación de los resultados de estos estudios no hubo intereses financieros o de cualquier otra índole.
AGRADECIMIENTOS
A la Prof. Marelia Puche de la Cátedra de Climatología Agrícola de la Facultad de Agronomía de la Universidad Central de Venezuela por suministrar los registros climáticos. Al Prof. Rodrigo Ramírez por la elaboración del mapa utilizando el programa Quantum GIS V1.8.0. Al LARDIDEV por suministrar bases de datos de casos confirmados 2003-2004. Queremos agradecer a Ubidelio Torres, Jesús Alberto González, Antonio Luis Guerra, Zuleima Escobar y a todas aquellas personas que de una forma u otra colaboraron en la realización de este estudio.
Este trabajo fue posible gracias al financiamiento del Inter-American Institute for Global Change Reesearch (CRN-048).
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