SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.25 número2Investigar y educar: el alma de la universidadCrecimiento y potencial reproductivo de la bora (eichhornia crassipes (mart.) Solms) (pontederiaceae) en algunas lagunas de la planicie de inundación del tramo medio, río orinoco, venezuela índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

Compartir


Saber

versión impresa ISSN 1315-0162

Saber vol.25 no.2 Cumaná jun. 2013

 

Infección por Trypanosoma cruzi en el estado Bolívar, venezuela. Revisión y actualización .

Julman  R. Cermeño

Universidad de Oriente, Núcleo de Bolívar, Escuela de Ciencias de la Salud “Dr. Francisco Battistini Casalta”, Departamento de Parasitología y Microbiología, Ciudad Bolívar, Venezuela. E-mail: jcerme30@gmail.com


Resumen

La enfermedad de Chagas muestra una amplia distribución en casi toda Venezuela. Se conoce acerca de los aspectos epidemiológicos, ecológicos, clínicos y diagnósticos en zonas donde esta enfermedad es frecuente. Sin embargo, en el estado Bolívar, el estado más extenso de Venezuela, se desconoce la prevalencia de la infección y los aspectos clínico-epidemiológicos de la misma. En esta revisión se analizan y discuten las contribuciones que sobre la infección por Trypanosoma cruzi se han hecho y, adicionalmente, se realiza una puesta al día.

Palabras   clave: Enfermedad de Chagas.
Infection by Trypanosoma cruzi in Bolivar state, venezuela. Review and Update
Abstract

Chagas’  disease  shows  a  wide  distribution  in  almost  the  entire  Venezuelan  territory.  Epidemiological, ecological, clinical and diagnostic aspects have been studied in places where this disease is prevalent. Hwever, in Bolivar state, the largest state in Venezuela, infection prevalence, clinical-epidemiologic aspects are unknown. In this review we analyze and discuss the contributions of the work done in the area of infections with Trypanosoma cruzi and perform an update.

Key words: Chagas disease.

Recibido: mayo 2013.  Aprobado: mayo 2013.  Versión final: junio 2013

Introducción

La  enfermedad  de  Chagas  o  Tripanosomiosis Americana (ECh) es una entidad parasitaria, sistémica, crónica,  causada  por  un  protozoario,  hemoflagelado del orden Kinetoplastida, heteroxénico, conocido como Trypanosoma  cruzi  (Chagas  1909).  Es  transmitida por  insectos  hematófagos  Hemípteros  de  la  familia Reduviidae, subfamilia Triatominae (Coura 2007, Rassi et  al.  2010,  OPS  2012),  y  está  vinculada  a  aspectos socioeconómicos y culturales deficitarios (OPS 2012).

La ECh fue descrita en el año 1909, en Minas Gerais (Brasil), por Carlos Chagas, quien en 1911, la describió como una enfermedad progresiva, crónica y debilitante que afecta la salud, bienestar y productividad de un gran número de seres humanos y representa un problema de salud pública en América Latina (Días 1993).

La Organización Mundial de la Salud incluye a la ECh entre las “enfermedades desatendidas u olvidadas” (neglected diseases), autóctona y endémica en 21 países de América Latina, aunque las migraciones de personas ha conllevado a que exista en países no endémicos de América y el mundo (Coura 2007, Pérez-Molina et al. 2012,  Murcia  et  al.  2013).  Constituye  un  importante problema de salud pública que aflige a amplios sectores de  población  predominantemente  rural  y  suburbana.

Es  una  endemia  que  afecta  a  millones  de  personas, causando problemas sanitarios, económicos y sociales (Stoppani 1999), estimándose 15 a 16 millones de personas infectadas con T. cruzi y que 100 millones están expuestos a la infección (Coura 2007), con 56.000 nuevos casos anuales por todas las formas de transmisión, motivando 12.000 muertes anuales (OPS 2012).

Los vectores transmisores de la ECh se caracterizan porque sus miembros tienen hábitos hematofágicos. Se describen cerca de 140 especies. Todas las especies son probablemente  capaces  de  transmitir  T.  cruzi  agente causal de la ECh; aunque relativamente pocas son de importancia como vectores de T. cruzi. Las especies de mayor importancia epidemiológica son aquellas que se han adaptado a vivir en estrecho contacto con el hombre, colonizando  viviendas  rurales  (Schofield  y  Galvão 2009). En Venezuela existen 22 especies de triatóminos descritas, agrupadas en ocho géneros: Alberprosenia, Cavernicola, Eratyrus, Microtriatoma, Panstrongylus, Psammolestes, Rhodnius y Triatoma (Carcavallo et al. 1977, Lent y Wygodzinsky 1979, Lent 1997, Galvão et al. 2003, Schofield y Galvão 2009, Soto-Vivas 2009).

La infección por T. cruzi en Venezuela, es transmitida principalmente por tres especies de triatóminos: Rhodnius prolixus, Triatoma maculata y Panstrongylus geniculatus de hábitos preferentemente domiciliar, peridomiciliar y silvestre, respectivamente; siendo R. prolixus, el principal vector de la ECh en Venezuela, Colombia y algunos países de América Central (Salvador, Guatemala, Honduras y Nicaragua) (Feliciangeli et al. 2007). R. prolixus invade y habita casi exclusivamente las viviendas con pared de bahareque y techo de palma.

En el ciclo de vida del T. cruzi, los tripomastigotes metacíclicos infectantes salen en las deyecciones del vector e ingresan al organismo, a través del orificio de la picadura, excoriaciones de la piel o atravesando la mucosa ocular, nasal u oral de mamíferos incluyendo al hombre. Habitualmente, T. cruzi invade principalmente los tejidos musculares cardíaco y liso, así como el sistema nervioso, causando miocardiopatía chagásica, adenitis y disfunción de la placa motora en vísceras profundas (MPPS 2007).

La  condición  fundamental  para  la  transmisión vectorial a humanos, es la presencia de poblaciones de triatominios domiciliares infectados con T. cruzi. En las últimas décadas, la invasión de zonas silvestres y el crecimiento urbano en áreas colindantes al hábitat natural de triatóminos transmisores de T. cruzi y sus reservorios naturales, ha propiciado el incremento de los contactos con los vectores infectados, hombre y animales domésticos, como es el caso de P. geniculatus (Carrasco et al. 2005, Rodríguez-Bonfante et al. 2007, Feliciangeli et al. 2007, Reyes-Lugo y Rodríguez-Acosta 2000, Alarcón de Noya et al. 2009) al que se ha atribuido un índice de infección natural entre un 20 y 100% (Reyes Lugo y Rodríguez-Acosta 2000) y cuyo hallazgo es creciente en viviendas de distintas zonas del país (Carrasco et al. 2005). A pesar que P. geniculatus es un vector poco eficiente, su convivencia con el hombre está permitiendo la contaminación fecal de alimentos y favoreciendo  la  transmisión vectorial (Alarcón de Noya et al. 2009). Por otra parte, roedores como  Rattus  rattus,  Didelphys  marsupialis  y  perros infectados con T. cruzi han sido encontrados en diferentes zonas del país (Herrera y Urdaneta-Morales 1997, Crisante et al. 2006, Bonfante-Cabarcas et al. 2011, Morocoima et al. 2012). Clásicamente, la ECh se ha comportado como una  patología  eminentemente  rural  y  de  transmisión vectorial (Alarcón de Noya et al. 2009).

En Venezuela se estima que existen 310.000 individuos infectados por T. cruzi y 4.944.000 se encuentran en situación de riesgo de adquirir la infección, siendo la prevalencia general de 1,2%, mientras que en los bancos de sangre se señala una prevalencia baja de infección (0,8%) (OPS 2009). Los esfuerzos para controlar la ECh han sido exitosos en varios países de América Latina.

Sin embargo, en Venezuela tras cuatro décadas se logró una reducción del índice de prevalencia de la infección a nivel nacional de 44,5% a 8,9%. Pero su control no ha sido alcanzado completamente (Feliciangeli 2009). La reinfestación por R. prolixus selváticos y la tendencia a la domiciliación de especies silvestres como P. geniculatus han dado lugar a nuevos escenarios epidemiológicos que plantean nuevos retos y desafíos en el país (Feliciangeli 2009).

En  los  últimos  años,  en  Venezuela,  un  estudio realizado en 3.835 individuos provenientes de diferentes lugares del país, demostró incremento en las cifras de seroprevalencia (11,7%), indicando prevalencia de 8,5% en niños menores de 10 años (Añez et al. 2004). Además se han descrito nueve casos agudos en el pie de monte andino de los estados Barinas y Trujillo, en el período enero 2006-marzo 2007 (Añez et al. 2007). En el estado Anzoátegui, en el oriente venezolano, se publicó un caso de Chagas agudo infantil (Morocoima et al. 2008). Estos hallazgos demuestran, al presente, la transmisión activa en el país (Alarcón de Noya 2008, Alarcón de Noya et al. 2010).

Actualmente los estudios epidemiológicos sobre la ECh en el estado Bolívar son escasos. La mayoría de ellos corresponden a trabajos de pregrado, comunicaciones presentadas en congresos nacionales o internacionales y trabajos publicados en revistas de circulación nacional y algunas en revistas internacionales. En esta revisión se realiza la recopilación de toda la información existente con el fin de difundir estos estudios y, por lo tanto, dar a conocer la situación de la ECh en el estado Bolívar, Venezuela.

Infección por Trypanosoma cruzi en el estado Bolívar

Tradicionalmente,  el  estado  Bolívar,  ha  sido considerado como una zona no endémica de ECh (Aché 1993a,b) y donde la patología es infrecuente, e incluso se ha afirmado que los casos existentes provienen de otras regiones del país (Torrealba 1963). Existen y se han generado muchos mitos, entre especialistas, clínicos y  epidemiólogos  que  parecerían  explicar  la  falta  de evidencia de la infección T. cruzi en el estado. Se ha especulado, por ejemplo, sobre la existencia de barreras naturales como el río Orinoco, que aísla a la región del centro y occidente del país, o cambios ambientales y antropogénicos que han permitido la migración de los vectores infectados hacia el estado Bolívar. Se afirma que no existen registros de población humana infectada con T. cruzi (Noya-Alarcón et al. 2012). Sin embargo, observaciones recientes indican la existencia de población humana  infectada  con  T.  cruzi  en  el  estado  Bolívar (Capozzi et al. 2007, Askew et al. 2010), a pesar que se ha indicado lo contrario (Noya-Alarcón et al. 2012). 

El diagnóstico serológico de la enfermedad de Chagas en individuos, está basado principalmente en la detección de anticuerpos específicos contra antígenos de T. cruzi mediante, al menos, tres técnicas serológicas distintas como lo sugiere la Organización Mundial de la Salud (WHO  2002)  o  dos  técnicas  diagnósticas  diferentes (MPPS 2007). En el estado Bolívar se ha demostrado una seroprevalencia del 2,5% (Etnia E’ñepa), en el municipio Cedeño y una frecuencia del 0,65% en menores de 13 años, obteniéndose la misma prevalencia para ambos géneros (1,25%). Los autores emplearon para el diagnóstico de la infección cuatro técnicas diferentes (Test ELISA para Chagas  III,  BiosChile ® ,  Chagatest  HAI  Wiener  lab, Chagatest ELISA recombinante Wiener lab y Bioline Chagas Ab Rapid) (Askew et al. 2010). Por otro lado, en el municipio Gran Sabana la seroprevalencia de infección demostrada fue de 8,9% (Etnia Pemón), empleando la técnica de ELISA y técnicas moleculares (Capozzi et al. 2007).

En  el  estado  Bolívar  existen  otros  estudios  de seroprevalencia  de  infección  por  T.  cruzi  como  los realizados por Carreño et al. (1969) (8,4%); Rabat et al. (1983) (4,0%) y Fleming et al. (2013) (0%). Los dos primeros  autores  emplearon  una  sola  técnica  para  el diagnóstico de la infección por T. cruzi. Carreño et al.

(1969) utilizaron la técnica de Reacción de Fijación de Complemento (Reacción de Machado-Guerreiro) y Rabat et al. (1983) ELISA para Chagas del Laborario Labotecnia. Fleming et al. (2013) no demostraron la presencia de infección en la comunidad evaluada, empleando la técnica de ELISA. Las cifras de seroprevalencia descritas para el estado Bolívar  fluctúan  entre  0%  y  8,9%,  lo  cual  no  sería despreciable. La prevalencia de infección por T. cruzi demostrada en el estado es baja, siendo similar a las descritas en otras regiones del país como Miraflores, estado Monagas (2,8%) y Xaguas en el municipio Andrés Eloy Blanco, estado Lara (6,9%) (Rodríguez-Bonfante et al. 2007, Rojas et al. 2008, Berrizbeitia et al. 2010).

Es  menor  a  la  señalada  en  otras  investigaciones  del occidente de Venezuela, como en la localidad de Caballito, municipio Simón Planas, estado Lara (24%) (Traviezo y  Bonfante-Garrido  2004).  Ello  evidencia  la  amplia variación en las cifras registradas a nivel nacional, desde valores inexistentes hasta aquellos considerablemente mayores. Esto pudiera estar relacionado con el tipo de vector  presente  en  cada  localidad,  tipo  de  vivienda, vegetación, reservorios y hábitos o costumbres de cada región (Rodríguez-Bonfante et al. 2007).

Las cifras demostradas de seropositividad en el estado Bolívar son más elevadas que las cifras de prevalencia de infección obtenida por el Laboratorio de Referencia Nacional de Chagas y los laboratorios ubicados en los Centros Diagnósticos Integrales, de Ciudad Guayana, donde se han descrito prevalencias de 0,4 a 3,1% y 0,29 a 9,8 respectivamente (OPS 2009).

Factores ambientales y culturales relacionados con la infección por Trypanosoma cruzi

En  las  enfermedades  transmitidas  por  vectores, que están determinadas por la interacción de factores ambientales,  sociales  y  sanitarios,  a  efectos  de  su prevención y control, es necesario conocer las condiciones específicas  que  influyen  sobre  la  transmisión  en  un ecosistema determinado (Briceño-León 2005).

El estado Bolívar es la entidad federal más grande de Venezuela con una superficie de 240.528 km 2 , lo que equivale al 26,5% del territorio Venezolano. Se encuentra en el sureste del país, limitando por el Norte con el río Orinoco, al Sur con Brasil, al Este con Guyana Esequiba y por el Oeste con los estados Amazonas y Apure. Cuenta con una población aproximada de 1.620.359 habitantes; 820.038 hombres y 800.321 mujeres, dando una densidad poblacional de 4,8 habitantes por cada km 2 . Presenta dos tipos diferentes de clima, en el Norte, un clima típico de la selva tropical amazónica con vegetación tipo bosque húmedo; y en el Sur, por debajo de los 6º de latitud Norte, el clima predominante es de selva tropical lluviosa, con vegetación de selva pluvial (Zinck 1980).

La  temperatura  media  anual  del  estado  Bolívar, oscila  entre 27-31ºC  en  Ciudad  Bolívar y 23ºC en la Gran Sabana. Sobre la cima de los tepuyes más altos (Kukenán, Roraima) la temperatura alcanza hasta 5ºC en la noche. El Sur de esta región registra el mayor índice de precipitaciones del país, con más de 3.000 mm de lluvia al año en algunos sectores, sin estación de sequía (llueve todo el año). En la zona norte, las precipitaciones anuales están entre los 800 y los 1.500 mm, con una estación de sequía bien establecida. Con respecto a su hidrografía concentra la mayor reserva hídrica nacional.

Los principales ríos son Orinoco, Caroní, Caura, Cuyuní, Paragua,  Aponwao,  Kukenan,  Aro,  Cuchivero,  entre otros  (Zinck 1980, Zinck 1986, Schubert y Huber 1989, Weibezahn 1994, Rosales y Huber 1996).

El relieve del estado Bolívar es variado: tierras bajas, Tepuyes y zona de cordillera. El este, es la zona de tierras  altas y planas cuya elevación varía entre 200 y 850 metros sobre el nivel del mar; comprende la Sierra de Imataca propiamente dicha, la Altiplanicie de Nuria y el área de Santa Bárbara. Hacia la región de la Gran Sabana se extienden la Sierra de Paracaima, zona de los Tepuyes.

Hacia el sur se ubica la Sierra de Parima, con la meseta de Serra Java y la Cordillera de Maigualida (Schubert y Huber 1989).La vegetación predominante en el estado Bolívar son palmas y morichales, aunque en las planicies adyacentes al río Orinoco, la vegetación es herbácea, de gramíneas, con algunas selvas de galerías a lo largo de los cursos de agua (Schubert y Huber 1989, Dezzeo 1994).  El bioclima tropical húmedo del estado Bolívar, ofrece características especiales de pH, temperatura, humedad, presencia de materia orgánica, vegetación, hidrografía,óxido de hierro, actividad microbiana que favorece el crecimiento de la mayoría de microorganismos para los humanos y animales, así como el desarrollo de sustancias químicas tóxicas (Schubert y Huber 1989, Weibezahn 1994).

Además,  el  estado  Bolívar  cuenta  con  una  gran diversidad étnica y cultural. Las comunidades indígenas están  representadas  por  diferentes  etnias:  Uwotjuja (Piaroa), Hoti, Hiwi (Guajiro), E’ñepa (Panare), Ye’kwana (Makiritare,  Mayongong),  Yanomami  (Sanema)  y Pemón (Gómez et al. 2000, Monterrey 2006), que se encuentran afectadas por diversos agentes productores de  enfermedades  propias  del  clima  tropical,  con características de endemicidad y morbi-mortalidad que constituyen un verdadero problema de salud (Gómez et al.2000). La pobreza, la presencia del rancho con techo de palma y paredes de bahareque son factores condicionantes en el mantenimiento de una zooantroponosis, como lo es la ECh (Fig. 1) (Gamboa 1963a,b, Torrealba 1963, Gamboa y Pérez 1965). Las comunidades indígenas muestran un grado alto de intimidad con las relaciones que sienten hacia el ambiente natural del cual dependen (contacto estrecho con animales domésticos y salvajes), practican economías mixtas basadas en actividades de la caza, pesca, recolección, rotación de cultivos, uso de productos del bosque para la construcción de viviendas (Colchester et  al.  2004).  Hay  presencia  de  armadillos  (Dasypus novemcinctus novemcinctus) en zonas de sabana del estado.

Figura  1.  Casas  de  bahareque,  mal  frisadas,  piso  de  tierra,  techo  de paja, perros libres en la comunidad E’ñepa, municipio Cedeño, estado Bolívar.

En  los  estudios  de  investigación  serológica  de anticuerpos anti T. cruzi, sólo se ha demostrado infección en comunidades indígenas, específicamente en la etnia E’ñepa  y  Pemón  (Capozzi  et  al.  2007,  Askew  et  al. 2010), quienes ocupan una diversidad de hábitats que comprenden  sabanas,  llanuras  suaves  hacia  el  norte y montañas con vegetación selvática hacia el sur del estado y como composición del asentamiento de estas comunidades cambian frecuentemente con la mudanza o llegada de nuevas personas a su comunidad (Monterrey 2006). Además, como lo señalan Noya-Alarcón et al. (2012),  existen  casos  de  infección  por  T.  cruzi  en  la población rural criolla y en indígenas en la región de la Amazonia brasilera y colombiana, respectivamente que son fronterizas con el estado Bolívar (Briceño-León 2005).

En el estado Bolívar existen cambios antropológicos y  ecológicos,  con  inundaciones  y  sequías  extremas derivadas de los cambios climáticos (Rosales 2011). Es bien conocido que los procesos de deforestación han impactado fuertemente en la ecología de los vectores, modificando su hábitat y promoviendo su migración o nuevas formas de adaptación. Los cambios vinculados con la urbanización, modernización  y  globalización  han  promovido  una notoria modificación en los patrones de transmisión de las enfermedades transmitidas por vectores (Briceño-León 2005). En el estado Bolívar, las actividades de minería y la construcción de represas (fuentes energéticas) con deforestación frecuente introducen cambios drásticos en el ecosistema. El desarrollo urbanístico por lo general ha sido desorganizado, debido a la escasez de viviendas. Se construyen viviendas en zonas de inundación, en zonas agrícolas o improvisadas. Las quemas son frecuentes en grandes extensiones de tierra. Existe el fenómeno de migración desordenada de trabajadores del campo a  las  ciudades,  especialmente  en  Ciudad  Guayana, Ciudad Bolívar, Caicara del Orinoco, Upata, El Callao y  Tumeremo,  entre  otras.  Aceleradamente  aparecen perturbaciones del ecosistema ocasionados por los flujos migratorios dando lugar a grandes invasiones. Todo ello aumenta las posibilidades y el riesgo de transmisión de la ECh en el estado.

Las comunidades indígenas del estado Bolívar viven en grandes pueblos semi-sedentarios, ampliamente dispersos (Ye’kuana, Pemón, E’ñepa), mientras que algunos suelen ser más móviles (Sanema) y habitan en comunidades más diseminadas. La densidad de la población es menor a 8 personas/km 2 , las viviendas son construidas con paredes o techos de palmas u hojas de palmeras (Geonoma spp, Euterpe spp) e incluso cualquier hoja como la de la hierba Calathea altissima, simplemente sobrepuestas, o paredes de bahareque, pisos de tierra, desorden intradomiciliario, presencia de animales domésticos y silvestres en el interior de la vivienda, plantaciones de palma, corrales, anexos de bahareque (cocina y depósitos) (Fig. 1) (Colchester et al. 2004) y la deposición final de la basura es inadecuada en algunas comunidades (Rosales et al. 2012).

Es  importante  señalar  algunas  costumbres  que realizan  ciertos  grupos  étnicos.  Los  Waraos  por  lo general cocinan dentro de sus viviendas las cuales son construidas sobre el agua (palafitos) (Fig. 2). Pero en otras etnias como E’ñepa y Pemón sus habitantes cocinan fuera del sitio donde duermen o construyen las cocinas en el patio. En la etnia Warao, al presente, no se ha demostrado infección por T. cruzi (Capozzi et al. 2007, Askew et al. 2010), quizás ello explique las diferencias de prevalencia registradas en el estado Bolívar y Delta Amacuro, tal vez el humo podría estar influyendo en la permanencia de los insectos dentro de las viviendas. 

Figura 2. Casa de palafitos, sobre el río Orinoco (en época de sequía). Techo  de  paja,  sin  paredes.  Comunidad Wuarao,  municipio Antonio
Díaz, estado Delta Amacuro.

Aspectos epidemiológicos
 
En  Venezuela,  existen  numerosos  estudios  de seroprevalencia  de  infección  por  T.  cruzi  en  grupos humanos,  fundamentalmente  en  la  región  central  y occidental del país (Aché y Matos 2001, Añes et al. 2004, Feliciangeli et al. 2004, Añez et al. 2007, Alarcón de Noya 2008, Alarcon et al. 2010, Berrizbeitia et al. 2010). Escasos trabajos se han publicado de otras zonas, por ejemplo en la región nor-oriental del país (Morocoima et al. 2008, Morocoima et al. 2012.

En el estado Bolívar, los estudios seroepidemiológicos de la ECh son relativamente escasos (Carreño 1969, Rabat et al. 1983, Guilarte et al. 1999, Capozzi et al. 2007, Askew et al. 2010, Fleming et al. 2013) y los estudios sobre vectores transmisores los son aún más (Linero y Merazo 1967, González et al. 2012, Noya-Alarcón et al. 2012). A pesar que algunos autores refieren que no se había registrado la existencia de triatóminos infectados con T. cruzi en el estado Bolívar hasta el año 2012 (Tonn et al. 1976, Feliciangeli et al. 2004, Noya-Alarcón et al.2012); se debe destacar que desde hace 46 años ya se había demostrado la existencia de vectores (Hemíptera de la familia Reduviidae) infectados naturalmente por T. cruzi, en el municipio Heres de Ciudad Bolívar, estado Bolívar (Linero y Merazo 1967).

No  existen  investigaciones  sobre  reservorios  de infección, ni estudios moleculares de los parásitos en humanos, salvo el estudio de Capozzi et al. (2007), ni correlación clínica de hallazgos electrocardiográficos e  infección  por  T.  cruzi,  siendo  necesarias  estas investigaciones a futuro.Noya-Alarcón et al. (2012) demuestran la infección natural  por  T.  cruzi  en  dos  de  cuatro  ejemplares  de Triatoma maculata recolectados en el peridomicilio de la comunidad de Maniapure, en el municipio Cedeño, estado  Bolívar,  estos  fueron  visualizados  mediante examen al fresco de heces, observándose la presencia de tripomastigotos metacíclicos infectantes. Además, los parásitos fueron inoculados en modelos murinos y aislados en cultivos para su caracterización molecular, se confirmó el diagnóstico de T. cruzi por pruebas parasitológicas y moleculares, caracterizando a los aislados como TcI. Los hallazgos de Linero y Merazo (1967), González et al. (2012) y de Noya-Alarcón et al. (2012), ponen en evidencia la demostración de la existencia de la circulación del parásito en vectores transmisores de T. cruzi  en el estado Bolívar.En 1967, cuando Linero y Merazo evidenciaron por primera vez los vectores transmisores infectados por T. cruzi, por visualización directa del parásito, mediante la coloración Giemsa en la suspensión de heces de 34 triatóminos (T. maculata) en estadios adultos y ninfas, capturados en diferentes zonas de Ciudad Bolívar, estado Bolívar (Cerro de Los Chivos, Amor Patrio, El Manguito, Calle Libertad, La Sabanita y el Barrio Casanova). Los autores visitaron 131 casas, en las cuales 70 se hallaron triatóminos infectados con T. cruzi (53,4%). De los 129 triatóminos capturados 34 (26,3%) fueron positivos a infección. En ese momento los autores no pudieron realizar los estudios serológicos en la comunidad evaluada porque no hubo el consentimiento por parte de los pobladores para aceptar el estudio (Linero y Merazo 1967). Los resultados obtenidos por Linero y Merazo (1967) y Noya-Alarcón et al. (2012) demuestran la circulación activa de T. cruzi y el linaje TcI presente en el estado Bolívar.
Es importante señalar, que el linaje TcI es uno de los que se presenta con mayor frecuencia en áreas endémicas de Venezuela en humanos y en insectos vectores, por lo que está siendo imputado como el principal causante de la ECh en el país (Añez et al. 2004, Carrasco et al. 2005).
 
En  1969  se  realizaron  los  primeros  estudios  en humanos en el estado Bolívar (Carreño 1969) en individuos que habitaban las zonas estudiadas por Linero y Merazo (1967). Los autores examinaron 260 individuos de los cuales 22 fueron positivas mediante la Reacción de Fijación de  Complemento  (Reacción  de  Machado-Guerreiro), demostrándose serología positiva en 1,9%. De estos, cinco sujetos manifestaron no haber vivido fuera del estado Bolívar.

Posteriormente, en el año 1983, se realizó un estudio de seroprevalencia de la infección por T. cruzi, empleado la prueba de ELISA, en los habitantes de zonas suburbanas de Ciudad Bolívar como los barrios: Marhuanta, Casanova y Maipure, con características socioeconómicas y culturales similares (ranchos de zinc, rodeadas de maleza y cría de animales domésticos) y zonas contiguas sin delimitación precisa. Se demostró seroprevalencia del 4,3% (7/163), con mayor frecuencia en el grupo de 70 años y más (n = 2) y menor en el grupo entre 15 y 29 años (n = 1).

De estos, tres manifestaron ser individuos nacidos y residenciados en el estado Bolívar (1,8%).  El 42,3%  de las personas encuestadas manifestaron conocer al vector transmisor (Rabat et al. 1983). Sin embargo, los autores no realizaron otra prueba diagnóstica, por limitaciones económicas.  Al  evaluar  clínicamente  a  los  sujetos seropositivos, ningún individuo presentó alteraciones clínicas, electrocardiográficas ni radiológicas y solo uno de ellos refería conocer al vector transmisor de la ECh.Aché (1993a,b) señaló seroprevalencias nacionales para infección por T. cruzi, interanuales en el período 1984 a 1992, ubicadas entre 0,06% a 5,47%. La seroprevalencia de la infección en los bancos de sangre en las poblaciones de San Félix y Puerto Ordaz, fue señalada entre 0,8-2,9% y 0,5-1,7%, respectivamente.

En el año 1999, Guilarte et al. (1999) demostraron prevalencia de anticuerpos  del  0,1%,  en el Banco de Sangre del Hospital “Ruiz y Páez” de Ciudad Bolívar, mediante un estudio retrospectivo que revisó 29.251 fichas de los archivos del hospital; con predominio en el género masculino. Para ese período, en el hospital se empleaba la prueba de ELISA (Pharmatest Chagas ®  IgG).

Capozzi et al. (2007) describieron la trasmisión activa de infección por T. cruzi en poblaciones indígenas del estado Bolívar (E’ñepa, municipio Cedeño y Pemón, municipio Gran Sabana), utilizando el método de ELISA con  posterior  comprobación  mediante  Reacción  en Cadena de la Polimerasa, obteniendo una prevalencia de seropositividad, en menores de 15 años, de 8,9%, con un riesgo de infección elevado en  personas con más de 7,5 años en la zona.

Askew et al. (2010) consideraron que los factores de  riesgo  más  importantes  para  la  ECh  están  en  la construcción de viviendas con techo de palma (100%), presencia de reduvídeos (chipos) y contacto con animales como  perros,  gatos,  roedores,  murciélagos,  palomas, gallinas, cerdos, entre otros (75,8%; n = 119), algunas ocupaciones como agricultor y talador (25,8%; n = 41), la ausencia de una adecuada disposición de excretas a cielo abierto (100%), presencia de palmas y la ausencia de agua potable.

Rodríguez-Bonfante et al. (2007) señalaron que las viviendas con techo de paja contribuyen a la instalación de los triatóminos. La inadecuada disposición de excretas y la falta de agua potable en los habitantes constituían la necesidad de alejarse de las zonas peridomésticas para buscar el agua de consumo y para defecar, lo cual propicia, también, el contacto con triatóminos peridomésticos y selváticos que pudieran estar infectados.

En cuanto a la presencia de los animales domésticos y peridomésticos presentes en las viviendas, son un factor importante, ya que algunos de éstos (perros y gatos) constituyen posibles reservorios, y, en otros casos, pueden servir de alimento a triatóminos peridomésticos como el T. maculata o al mismo R. prolixus, señalados por otros investigadores como un factor de riesgo cuando estos presentan un comportamiento eurixénico (Rodríguez-Bonfante et al. 2007).

Recientemente, “La Carolina” otra comunidad del municipio Heres fue evaluada en busca de la infección por T. cruzi pero no se demostró ningún individuo infectado, a  pesar  que  la  zona  reúne  todas  las  características epidemiológicas para la ECh (Fleming et al. 2013).

Se han comunicado en el estado Bolívar cinco casos sospechosos  de  ECh.  La  revisión  de  los  resultados de  casos  serorreactivos  en  menores  de  15  años, correspondientes a la Red Laboratorios de Salud Pública ubicados en la Amazonía venezolana para el trienio 2006-2008, fue de 27 casos en Bolívar (municipios Heres y Caroní) (OPS 2009); sin embargo, hasta este momento, no se han comprobado estos hallazgos.Es importante valorar los productos comerciales que se están empleando actualmente en los diferentes centros de salud del estado ya que es conveniente utilizar pruebas con alta sensibilidad y especificidad para el diagnóstico.

Pues es bien conocido, que existen falsos positivos y negativos, si no se emplean pruebas con alta sensibilidad y especificidad (Berrizbeitia et al. 2004, 2006, Araujo et al. 2008, Noya-Alarcón et al. 2012).

Es  la  vivienda  rural  o  suburbana,  precaria  y  mal estructurada,  la  que  permite  la  domiciliación  de los  triatominos,  además  de  la  cercanía  a  los  seres humanos,  la  hematofagia  y  la  transmisión  efectiva del  protozoario  T.  cruzi,  introducido  desde  ciclos enzoóticos que se desarrollan en la naturaleza y en el peridomicilio entre mamíferos silvestres, sinantrópicos y  domésticos,  o  mantenido  en  su  ciclo  doméstico afectando las comunidades. El hábitat humano (domicilio y  peridomicilio),  constituye  para  los  triatóminos  un ámbito protegido, constante a través de las más diversas condiciones  ambientales  y  áreas  geográficas,  con disponibilidad de fuentes de hematofagia y oportunidad de  desarrollo  de  colonias  intra  o  peridomiciliarias (Reyes-Lugo 2009).

Otras situaciones de riesgo de transmisión de T. cruzi por vía vectorial, se dan en condiciones más ocasionales y de menor efectividad en la transmisión, pero reales y activas en numerosos hábitats naturales. Es el caso de la incursión del hombre que viviendo en ecosistemas naturales,  de  forma  paupérrima,  sin  vivienda  o  con refugios de extrema precariedad, ingresa accidentalmente en ciclos enzoóticos de transmisión, como ocurre en las zonas donde se realizan trabajos de minería, por ejemplo.

Ello  ocasiona  que  sucedan  cambios  en  la  densidad poblacional de otros triatóminos competidores, de sus depredadores naturales o de la reducción de las fuentes sanguíneas animales (Reyes-Lugo 2009).También  es  situación  de  riesgo,  la  introducción de la vivienda humana, de buena o mala calidad, en ecosistemas naturales que alojan ciclos silvestres de T. cruzi, estos originan una atracción luminosa, térmica o  biológica  y  la  incursión  accidental  de  triatóminos, fundamentalmente adultos alados, capaces de generar un accidente de transmisión al hombre, por hematofagia-defecación o contaminación de alimentos (OPS 2009).

En  las  comunidades  tanto  rurales  como  urbanas del estado Bolívar existe un porcentaje importante de la población que conoce al insecto transmisor (chipo, insecto chupador) siendo esto un indicador antropológico del conocimiento ancestral de la presencia de triatóminos en la región (Rabat et al. 1983, Askew et al. 2010, Noya-Alarcón et al. 2012).

La presencia de triatóminos descrita en el estado Bolívar con comprobación parasitológica y molecular de infestación, los casos descritos de seroprevalencia de infecciones en diversos municipios y la prevalencia demostrada  en  los  bancos  de  sangre,  evidencian  la circulación de vectores en las comunidades y demuestran que  en  este  estado  la  infección  por  T.  cruzi  es  una zoonosis, aunque infrecuente, al menos en comparación con el resto del país.

Vectores transmisores en el estado Bolívar

Las características del patrón de transmisión de la enfermedad de Chagas en el estado Bolívar orienta sobre la posibilidad de diferentes fuentes: vectorial domiciliar sin colonización, vectorial extradomiciliar y oral, por el ingreso frecuente e irregular del hombre en el ambiente y el contacto con triatominos silvestres (OPS 2009).

Dentro  de  los  vectores  transmisores  de  la  ECh se  han  descrito  tres  géneros  para  el  estado  Bolívar: Triatoma, Rhodnius y Panstrongylus. Sólo siete especies se han identificado como posibles transmisoras de la enfermedad: P. geniculatus Latreille, 1811, T. dimidiata
Latreille, 1811, R. robustus Larousse, 1927, T. maculata Ericsson, 1848, R. prolixus Stâl, 1859, R. pictipes Stâl, 1872 y T. nigromaculata Stâl, 1872 (Carcavallo et al. 1977, Feliciangeli et al. 2004, Soto-Vivas 2009, González et al. 2012). Se ha evidenciado la infección natural por T. cruzi en T. maculata (Linero y Merazo 1967, González et al. 2012, Noya-Alarcón et al. 2012), R. prolixus y P. geniculatus (González et al. 2012) y la presencia T. rangeli y flagelados no identificados en  R. robustus recolectados en  palmeras  en  el  estado  Bolívar  (Tonn  et  al.  1976, Carcavallo et al. 1977, Tonn et al. 1982).

Las palmas de coco, las paredes de bloque, nidos de gallinas, trozos de madera y tallos fisurados de árboles han sido los ecotopos que han mostrado infestación por triatóminos (González et al. 2012). Gamboa,  en  1963,  estudió  los  focos  selváticos (extradomiciliarios) de R. prolixus señalando índices de  infestación  por  vectores  del  orden  de  17,8%  para el estado Bolívar, mayor que los observados en otros estados (Gamboa 1963a,b). Sin embargo, recientemente González et al. (2012) han descrito 10,7% de infestación global  de  los  triatóminos  capturados  (39/336):  7,3% (25/336) para T. maculata siendo este último relativamente bajo y 100% para P. geniculatus (2/2) (González et al. 2012). T. maculata ha sido señalado como el inequívoco responsable de la transmisión  de la infección en humanos y reservorios domésticos (Rojas et al. 2008).

La identificación de T. maculata infectados por T. cruzi en el municipio Heres (Linero y Merazo 1967, González et al. 2012) y Cedeño (Noya-Alarcón et al. 2012) y en los municipios Caroní, Roscio, Gran Sabana, Piar y Heres del  estado  Bolívar  (González  et  al.  2012)  demuestra que  esta  región  posee  focos  enzoóticos  naturales  de T.  cruzi,  predominando  en  los  lugares  estudiados  T. maculata (93,7%), R. prolixus (5,7%) y P. geniculatus (0,6%) en ambientes peridomiciliarios y domiciliarios respectivamente, demostrando la adaptación de estos vectores (González et al. 2012).

En cuanto a la actividad de vigilancia entomológica existen evidencias de trabajos realizados que confirman la presencia de T. maculata en los estados amazónicos de Venezuela y de R. prolixus en el Nor-este de Colombia, por lo que se hace urgente la reevaluación entomológica de toda esta región (OPS 2009), debido a que el estado Bolívar limita con Amazonas y este último con Colombia.

Posibles riesgos

El  vector  puede  fácilmente  acercarse  a  los  seres humanos en las zonas de invasión del estado Bolívar, tanto  urbanas  como  rurales.  Esto  es  lo  que  está ocurriendo en un área no considerada como endémica por el Programa de Control de la ECh.

Existe vinculación entre el calentamiento global y la transmisión de vectores transmisores de enfermedades. Con  el  aumento  de  la  temperatura  se  propicia  el incremento de estas enfermedades, incluyendo malaria, dengue, ECh, entre otras.  Además, existe una periodicidad en la transmisión de la enfermedad asociada a los fenómenos ambientales naturales (sequía y lluvia), que condicionaría la dispersión del vector adulto, cambios en el hábitat y su capacidad de  adaptación,  lo  que  podría  incrementar  el  riesgo de transmisión de la enfermedad. Cuando el hombre incursiona en el ámbito silvestre, fundamentalmente los turistas, investigadores y pobladores indígenas, podrían exponerse  a  ciclos  enzoóticos  naturales  de  T.  cruzi, mediados por especies de triatóminos entre mamíferos silvestres, con accidentes posiblemente frecuentes de
intoxicación alimentaria por T. cruzi.

Las  universidades  y  centros  de  investigación deberían incorporarse en la investigación activa de ECh, que sigue siendo un riesgo para la salud de la población, ya que puede aumentar el número de casos de infección si no se actúa oportuna y eficientemente.

Aspectos clínicos

La mayoría de los pacientes seropositivos a T. cruzi en el estado son asintomáticos. Las manifestaciones clínicas asociadas a la seropositividad han sido fiebre y pérdida de peso, los cuales pueden ser síntomas de una ECh aguda, pero también son comunes a muchas infecciones virales, bacterianas, parasitarias y micóticas; y no son exclusivos de esa entidad nosológica (Askew et al. 2010), lo que hace difícil el diagnóstico. No se han encontrado alteraciones  cardiovasculares,  electrocardiográficas, ni radiológicas en los sujetos infectados. La evolución de la forma clínica de la ECh en este estado, evidencia una evolución en dos fases: una aguda que se inicia al momento de adquirir la infección y cursa con síntomas inespecíficos  (MPPS  2007,  Rodríguez-Bonfante  et al.  2007)  y  una  forma  indeterminada  que  cursa  sin complicaciones orgánicas, en la que no existen síntomas ni  signos  de  lesión  visceral  clínicamente  evidentes (Giménez et al. 2003). Los estudios a futuro de los linajes del parásito en individuos infectados permitirán explicar estas observaciones.

No se han detectado casos de miocardiopatía crónica ni otras complicaciones (Giménez et al. 2003).

Aspectos diagnósticos

El diagnóstico de la infección por T. cruzi se realiza, en el estado Bolívar, fundamentalmente mediante técnicas serológicas por ELISA, empleando diversos productos comerciales, tanto en los laboratorios públicos, privados como los diferentes bancos de sangre de la zona, de modo similar al resto del país. Por lo general, los bancos de  sangre  utilizan  una  sola  prueba  diagnóstica  para determinar si un donante va a ser aceptado o no (Díaz-Bello et al. 2008).

La eficacia diagnóstica de las técnicas moleculares es alta en la fase aguda de la ECh mientras que en la fase crónica, las técnicas inmunológicas (serológicas) son más eficaces (Ferrer et al. 2012).  No se realizan de rutina estudios moleculares, salvo en investigaciones dirigidas (Capozzi et al. 2007, Noya-Alarcón et al. 2012). 

Aspectos terapéuticos

Desde  la  década  de  los  60,  los  únicos  fármacos disponibles  para  el  tratamiento  etiológico  de  esta infección han sido benzonidazol y nifurtimox (Murcia et  al.  2013).  Aunque  se  necesitan  urgentemente nuevos  compuestos,  más  eficaces  y  mejor  tolerados, se  recomienda  el  tratamiento  con  estos  tripanocidas en las fases aguda y crónica de la enfermedad. Nuevas estrategias para el diagnóstico y control de la infección en los pacientes con infección crónica han sido descritas recientemente.

Control y prevención

Para prevenir la infección por T. cruzi, es necesario el  cribado  de  la  sangre  donada,  los  donantes  de órganos  y  receptores  de  éstos,  empleando  pruebas diagnósticas altamente sensibles y específicas. Además se ha recomendado: (1) el rociamiento de las casas y sus alrededores con insecticidas, ante la presencia de triatominios,  (2)  emplear  mosquiteros  e  insecticidas (repelentes de insectos), (3) realizar buenas prácticas higiénicas en la preparación, transporte, almacenamiento y  consumo  de  los  alimentos,  (4)  ubicar  los  animales domésticos de compañía o utilitarios lejos de la habitación, (5) realizar despistaje de la infección en los recién nacidos y otros niños de madres infectadas, para diagnosticar y tratar eficazmente el problema, (6) informar y educar sobre lo que es la ECh y cómo prevenirla, (7) proteger las aberturas (en las paredes) con friso (Días 1993, OPS 2012) y (8) el uso racional de las luces exteriores e interiores.

Actualmente el insecticida de acción residual empleado por MSPP es el fenitrothion (Felichiangeli 2009).conclusiones Los  estudios  realizados  en  el  estado  Bolívar  han permitido  explicar  la  existencia  de  circulación  del parásito  T.  cruzi  entre  insectos  vectores  y  humanos, específicamente  en  los  municipios  Cedeño,  Heres  y Gran Sabana, demostrándose una baja seroprevalencia de  infección  humana.  Es  probable  que  existan  más personas infectadas; se debe estar alerta en la evaluación clínica de los individuos y buscar activamente casos que tengan factores predisponentes. Por ello, los estudios seroepidemiológicos, de vectores y reservorios deben ampliarse en la zona, ya que existen todas las variables de riesgo para el establecimiento de la infección por T.  cruzi  como:  presencia  de  vectores  transmisores, reservorios  y  una  población  humana  potencialmente infectada. Sin un conocimiento claro de esta parasitosis, no será posible establecer las estrategias de control de la ECh en esta región de Venezuela.

Referencias Bibliográficas

1. Aché  a. 1993a. Programa de control de la enfermedad de Chagas en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 33:11-22. 
        [ Links ]
2. Aché  a. 1993b. Prevalencia de infección humana por Trypanosoma  cruzi  en  bancos  de  sangre  en Venezuela.  Rev.  Inst.  Med.  Trop.  São  Paulo. 35(5):443-448.

3.Aché  a, matos  a. 2001. Interrupting Chagas disease transmission in Venezuela. Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 43:37-43.

4. Alarcón   de  noya  B. 2008. Enfermedad de Chagas en Caracas. Salus. 12:4-5.

5. Alarcón   de   noya   B,  díaz -Bello   z,  Colmenares  C,  zavala -J aspe   R,  mauriello   l,  díaz   mp, soto  m, aponte  m, Ruiz -Guevara  R, l osada  s,  n oya -a la RCón   o,  n oya -C onz á lez   o. 2009.  Transmisión  urbana  de  la  enfermedad de  Chagas  en  Caracas,  Venezuela:  aspectos epidemiológicos, clínicos y de laboratorio. Rev. Biomed. 20:158-164.

6.Alarcón   de   noya   B,  díaz -Bello   z,  ColmenaRes   C, Ruiz -GuevaRa  R, mauriello  l, zavala -Jaspe  R, suaRez  Ja, abate  t, n aranJo  l, p aiva  m, Rivas  l, CastRo  J, márques  J, mendoza  i, a Cquatella  h, torres  J, noya  o. 2010. Large Urban Outbreak of  Orally  Acquired  Acute  Chagas  Disease  at a School in Caracas, Venezuela. J. Infect. Dis. 201(9):1308-1315.

7.Añez  n, C Risante  G, R oJas  a. 2004. Update on Chagas Disease  in  Venezuela:  A  review.  Mem.  Ins. Oswaldo Cruz. 99(8):781-787.

8.Añez  n, C Risante  G, p aRada  h. 2007. Nuevos casos de  enfermedad  de  Chagas  en  el  Occidente  de Venezuela. Salus. 11:87-90.

9.ArauJo  a, v ianna  e, B eRne  m. 2008. Anti-Trypanosoma cruzi antibody detection in blood donors in the southern Brazil. Braz. J. Infect. Dis. 12(6):480-482.

10.Askew  e, salazaR  F, C eRmeño  JR. 2010. Anticuerpos anti Trypanosoma cruzi en comunidades indígenas de los estados Bolívar y Delta Amacuro, Venezuela (Resultados preliminares). LX Convención Anual de AsoVAC. Ciudad Bolívar, 14-19 de Noviembre.

11. Berrizbeitia   m.  2012.  Situación  de  la  infección  por Trypanosoma cruzi en el oriente del país. Red Científica Latinoamericana (RedCibe). Disponible en  línea  en:  http://www.siicsalud.com/acise_viaje/ensiicas-profundo.php?id=122515 (Acceso 05.04.2013).

12.Berrizbeitia   m,  ndao   m,  GottsChalk   m,  AChé   a, vasquez   F,  l aCoutuRe   s,  m ehudy   m,    ward  B.  2004.  Development  and  comparison  of  an enzymeimmunoassays for diagnoses of Chagas disease using fixed forms of Trypanosoma cruzi (epimastigotes, amastigotes and trypomastigotes) and assessment of antigen stability for the three assays. J. Clin. Microbiol. 42(4):1766-1769.

13. Berrizbeitia  m, n dao  m, B uBis  J,G ottsChalk  m, aChé  a, laCoutuRe  s, m edina  m, w aRd  B. 2006. Field evaluation of four novel enzyme immunoassays for Chagas disease in Venezuela blood banks: comparison of assays using fixedepimastigotes, fixed-trypomastigotes  or  trypomastigotes secreted-excreted antigens (TESA) from two T. cruzi strains. Transfus. Med. 16(6):419-431.

14. Berrizbeitia   m,  a GuileRa   G,  w aRd   B,  R odRíGuez   J, Jorquera  a, n dao  m. 2010. Seroprevalencia de la infección por Trypanosoma cruzi en la población rural de Miraflores, estado Lara. Estabilidad y diferencia de reactividad de epimastigotes fijados. Rev. Soc. Ven. Microbiol. 30(1):55-60.

15. BonFante -Cabarcas  R, R odRiGuez -B onFante  C, vielma  Bo, Garcia  d, s aldivia  am, a ldana  e, Curvelo  Jl. 2011. Seroprevalence for Trypanosoma cruzi infection and associated factors in an endemic area of Venezuela. Cad. Saúde Pública. 27(10):1917-1929.

16.Briceño -l eón  R. 2005. Una perspectiva sociológica de la enfermedad de Chagas en la Amazonia. II Reunión de la Iniciativa Intergubernamental de Vigilancia y Prevención de la Enfermedad de Chagas en la  Amazonia (AMCHA). Cayena, Guayana Francesa.

17.Capozzi  C, C aRias  a, C astillo  v, e sCalona  G, R oJas  a, muñoz  m. 2007. Estudio sero-epidemiológico de la Enfermedad de Chagas en menores de 15 años de las comunidades indígenas Eñepa y Pemón, municipios Cedeño y Gran Sabana, estado Bolívar, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 47(Supl.1):200-201.

18.Carcavallo   Ru,  t onn   R,  C aRRasqueRo   B.  1977. Distribución  de  triatóminos  en  Venezuela (Hemiptera:  Reduviidae).  Actualización  por entidades y zonas biogeográficas. Bol. Inf. Dir. Mal. San. Amb. 17:53-65.

19.Carrasco   h,  torrellas   a,  García   C,  segovia   m, FeliCianGeli  d. 2005. Risk of Trypanosoma cruzi (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) transmission by  Panstrongylus  geniculatus  (Hemíptera: Reduviidae) in Caracas (Metropolitan District) and eighbouring states, Venezuela. Int. J. Parasitol. 35(13):1379-1384.

20. Carreño   av.  1969.  Contribución  al  estudio  de  la Enfermedad de Chagas en Ciudad Bolívar. Trabajo de Grado. Escuela de Medicina. Universidad  de Oriente. pp 42.

21.ChaGas   C.  1909.  Nova  especie  morbida  do  homen, produzida por um Trypanosoma, Trypanosoma cruzi. Nota previa. Braz. Med. 23:16.

22.ColChesteR   m,  monteRey   n,  t omedes   R.  2004. Protegiendo y Fomentando el uso consuetudinario de los recursos biológicos: Alto Caura, Venezuela.

23.CouRa  JR. 2007. Chagas disease: what is known and what is needed- A background article. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 102(Suppl. 1):113-122.
 
24. CRisante   G,  R oJas   a,  teixeiRa   mm,  añez   n.  2006. Infected dogs as a risk factor in the transmission of human Trypanosoma cruzi infection in western Venezuela. Acta Trop. 98(3):247-254.

25. Dezzeo  n. 1994. Ecología de la Altiplanicie de la Gran Sabana (Guayana venezolana). I. Investigaciones sobre la dinámica bosque-sabana en el sector SE: subcuencas de los ríos Yuruaní, Arabopó y Alto Kukenán. CVG. Caracas, Venezuela, pp 205.

26.Días   J.  1993.  Doença  de  Chagas  e  seu  controle  na América Latina. Uma análise. Cad Saúde Pública. 9(2):201-209.

27.Díaz -B ello   z,  zavala -J aspe   R,  díaz -villaloBos  m,  mauRiello   l,  maekelt   a,    alaRCón   de  noya   B.  2008.  Diagnóstico  confirmatorio  de anticuerpos anti-Trypanosoma cruzi en donantes referidos  por  Bancos  de  sangre  en  Venezuela. Invest Clin. 49(2):141-150.

28.FeliCianGeli  md, C aRRasCo  h, patteRson  Jss, suáRez  B, maRtínez  C, m edina  m. 2004. Mixed domestic infestation  by  Rhodnius  prolixus  Stäl,  1859 and Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811, vector  incrimination,  and  seroprevalence  for Trypanosoma  cruzi  among  inhabitants  in  El Guamito, Lara State,  Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 71(4):501-505.

29.FeliCianGeli  md, h eRnández  m, suáRez  B, martínez  C,  BRavo   a,  BraCho   J,  t oyo   J,  t oRRellas   a, marrero  R. 2007. Comparación de métodos de captura intradoméstica de triatominos vectores de la Enfermedad de Chagas en Venezuela. Bol. Dir. Mal. Salud Amb. 47:103-117.

30.FeliCianGeli  md. 2009. Control de la enfermedad de Chagas en Venezuela:  Logros  pasados y retos presentes. INCI. 34(6):393-399.

31.FeRReR   e,  l aRes   m,  viettRi   m,  medina   m.  2012. Comparison  between  immunological  and molecular  techniques  for  the  diagnosis of Chagas  disease.  Enferm.  Infecc.  Microbiol. Clin. 31(5):277-282. Disponible en Línea: http://dx.doi.org/10.1016/j.eimc .2012.09.007  (Acceso 8.05.2013).

32.FleminG  B, R omeRo  G, BlanCo  y, amaya  i, deveRa  R..2013. Ausencia de anticuerpos Anti-Trypanosoma cruzi en habitantes de la Comunidad rural “La Carolina”, Ciudad Bolívar, estado Bolívar. XXV Jornadas Científicas y Tecnológicas de Guayana. Ciudad Bolívar, 21 al 23 de marzo 2013. p 35.

34.Galvão   C,  C aRCavallo   Ru,  R oCha   ds,  JuRBeRG   J. 2003.  A  checklist  of  the  current  valid  species of  the  subfamily  Triatominae  Jeannel,  1919 (Hemiptera, Reduviidae) and their geographical distribution, with nomenclatural and taxonomic notes. Zootaxa. 202:1-36.

35.GamBoa  J. 1963a. Comprobación de Rhodnius prolixus extradomiciliarios  en  Venezuela.  Bol.  San. Panam. 54:18–25.

36.G amBoa  J. 1963b. Infestación y densidad del Rhodnius prolixus  selvático  en  Venezuela.  Bol.  Dir. Malariol. San. Amb. 3:321-329.

37.GamBoa  J, p éRez  lJ. 1965. El “rancho” Venezolano: Su influencia en la prevalencia triatomina doméstica. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 5: 129-140.

38.Giménez   l,  mitelman   J,  G onzález   C,  BoRda   e, steRin   l.  2003.  Anticuerpos  antirreceptores autonómicos, alteraciones de la variabilidad de la frecuencia cardíaca y arritmias en sujetos con enfermedad  de  Chagas.  Rev.  Argent.  Cardiol. 71(2):109-113.

39.Gómez   J,  maGRis   a,  F Rontado   h,  RanGel   t,  Boato  C. 2000. Estudio del efecto de ivermectina en helmintos intestinales en comunidades indígenas Yanomamis del Alto Orinoco, estado Amazonas, Venezuela. Bol. Soc. Ven. Microbiol. 20(2):131-134.

40.González   pm,  RanGel   a,  moRoCoima   a.  2012. Estudio de la infección natural de triatominos por Trypanosoma cruzi y comportamiento biológico de dos aislados en modelo murino, procedentes de comunidades del estado Bolívar, Venezuela. Trabajo de Grado. Universidad de Oriente. pp. 40.

41.GuilaRte  a, a lCalá  B, González  R. 1999. Prevalencia de infección humana por Trypanosma cruzi en el Banco de Sangre del Hospital “Ruiz y Paéz”. 1991-1998. II Colonización de Rhodnius prolixus (Stal, 1859) en condiciones ambientales de laboratorio. Ciudad Bolívar, estado Bolívar. Trabajo de Grado. Universidad de Oriente. pp. 36.

42.HeRReRa  l, u Rdaneta -moRales  s. 1997. Synanthropic rodent reservoirs of Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi in the valley of Caracas, Venezuela. Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 39(5):279-282.

43.Lent   h.  1997.  Novos  sinônimos  de  duas  espécies de  Triatominae  da  Venezuela  (Hemiptera, Reduviidae). Entomol. Vect. 4:67-70.

44.Lent   h,  w yGodzinsky   p.  1979.  Revision  of  the Triatominae (Hemiptera, Reduviidae), and their significance as vectors of Chagas disease. Bull. Am. Mus. Nat. His. 163:123-520.

45.LineRo  pw, m eRazo  JF. 1967. Comprobación del T. cruzi en Ciudad Bolívar. Acta Méd. Venez. 238-241.

46.MonteRRey  n. 2006. Introducción a la etnografía de los pueblos indígenas de la Guayana Venezolana.Fondo  Editorial  UNEG.  Ciudad  Guayana, Venezuela, pp 124.

47.MoRoCoima   a,  tineo   BRito   eJ,  F eRReR   e,  h eRReRa  l, nuñez  m. 2008. Enfermedad de Chagas en el  estado  Anzoátegui,  Venezuela:  Registro  de un caso agudo y caracterización parasitológica y molecular del aislado. Bol. Mal. Salud Amb. 48(2):121-126.

48.MoRoCoima   a,  CarrasCo   hJ,  B oadas   J,  C hique  Jd,  herrera   l,  u Rdaneta -m oRales   s.  2012. Trypanosoma cruzi III from armadillos (Dasypus novemcinctus novemcinctus) from Northeastern Venezuela and its biological behavior in murine model. Risk of emergency of Chagas’ disease. Exp. Parasitol. 132(3): 341-347.

49.Mpps  (m i nisteRio   del   podeR   populaR   paRa   la  salud ). 2007. Guía para el Diagnóstico, Manejo y Tratamiento de Enfermedad de Chagas en fase Aguda a nivel de los Establecimientos de Salud. 1-32 pp.

50.MuRCia   l,  Carrilero   B,  saura   d, iBorra   ma,seGovia   m.  2013.  Diagnosis  and  treatment  of Chagas disease. Enferm. Infecc. Microbiol. Clin. 31(Suppl 1): 26-34.

51.Noya -alarcón   o,  Botto   C,  alaRCón   de   noya   B, F eRReR  e, viettRi  m, h eRReRa  l. 2012. Primer registro de triatóminos naturalmente infectados por  Trypanosoma  cruzi  en  el  estado  Bolívar, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 52 (2): 301-306.

52.Ops  (Organización   p anameRiCana   de   la   salud ). 2009.  Informe  final  de  la  5ª  Reunión  de  la Iniciativa  Intergubernamental  de  Vigilancia  y Prevención de la Enfermedad de Chagas en la Amazonía (AMCHA), MPPS, OPS/OMS, AECI, Caracas,  Venezuela.  Montevideo:  OPS.  (OPS/HSD/CD/548-09).

53.Ops  (Organización   panameRiCana   de   la   salud ). 2012.  Área  de  la  Vigilancia  de  la  Salud  y Prevención y Control de Enfermedades. Proyecto de  Prevención  y  Control  de  Enfermedades Transmisibles. Programa de Chagas. Disponible en línea en: http://www.paho.org/chagas    (Acceso 17.04.2013).

54.PéRez -molina   Ja,  noRman   F,  lópez -vélez   R.  2012. Chagas  disease  in  non-endemic  countries: epidemiology, clinical presentation and treatment. Curr. Infect. Dis. Rep. 14(3):263-274.

55.RaBat  J, Rivilla  o, Rodríguez  J, tapia  aF, CaldeRa  l.  1983.  Despistaje  seroepidemiológico  de  la Enfermedad de Chagas en un área suburbana de Ciudad Bolívar. Trabajo de Grado. Universidad de Oriente. pp. 40.

56.Rassi   JR,  Rassi   a,  m aRin -n eto   Ja.  2010.  Chagas disease. Lancet. 375(9723):1388-1402.

57.Reyes -luGo   m.  2009.  Panstrongylus  geniculatus Latreille  1811  (Hemiptera:  Reduviidae: Triatominae), vector de la enfermedad de Chagas en el ambiente domiciliario del centro-norte de Venezuela. Rev. Biomed. 20(3):180-205.

58.Reyes -luGo   m,  Rodríguez -a Costa   a.  2000.  A domiciliation  of  the  sylvatic  Chagas  disease vector Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811 (Triatominae: Reduviidae) in Venezuela. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 94(5):508.

59.RodRíGuez -BonFante  C, amaRo  a, García  m, m eJías  w ohleRt  le, G uillén  p, García  Ra, álvaRez  n, diaz  m, C áRdenas  e, Castillo  s, B onFante -GaRRido   R,  BonFante -C aBaRCas   R.  2007. Epidemiología de la enfermedad de Chagas en el municipio Andrés Eloy Blanco, Lara, Venezuela: infestación  triatomínica  y  seroprevalencia  en humanos. Cad. Saúde Pública. 23(5):1133-1140.

60.RoJas  me, váRquez  p, v illarreal  mF, velandia , C, veRGaRa   l,  moRán -BoRGes   yh,  ontiveRos  J,  CaldeRón   ym,  ChiuRillo -sieRvo   má, RodRíGuez -B onFante  CC, aldana , e, ConCepCión  Jl,  BonFante -C aBaRCas   Ra.  2008.  Estudio seroepidemiológico  y  entomológico  sobre  la enfermedad de Chagas en un área infestada por Triatoma maculata (Erichson 1848) en el centro-occidente  de  Venezuela.  Cad.  Saúde  Pública. 24(10):2323-2333.

61.Rosales  J. 2011. Uneg propone evaluar cambio climático en el Bajo Orinoco. Ciencia Guayana. Disponible en línea en: http://www.cienciaguayana.com/2011/03/uneg-propone-evaluar-cambio-climatico.html  (Acceso 20.04.2013).

62.Rosales  J, h uBeR  o. 1996. Ecología de la cuenca del río Caura, Venezuela. I. Caracterización general [Ecology  of  the  Caura  river  basin.  I.  General characterization]. Caracas (Venezuela). Fundación para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología de la Región Guayana. pp. 131.

63.Rosales   R,  moRales   k,  C eRmeño   JR,  BlanCo   y. 2012. Enteroparasitosis y factores asociados en estudiantes de diferentes etnias de la Universidad Indígena de Venezuela. Municipio Sucre, estado Bolívar. Trabajo de Grado. Universidad de Oriente pp.31.

64. S ChoField  CJ, Galvão  C. 2009. Classification, Evolution, and species groups within the Triatominae. Acta Trop. 110(2-3):88-100.

65.S ChuBeRt  C,  huBeR  o. 1989. La Gran Sabana. Panorámica de una región. Cuadernos Lagoven Lagoven, S.A. Caracas, Venezuela. pp 107.

66.Soto -vivas   a.  2009.  Clave  pictórica  de  triatóminos (Hemiptera: Triatominae) de Venezuela.  Bol. Inf. Dir. Mal. San. Amb. 54(2):259-274.

67. Stoppani   ao.  1999.  Quimioterapia  del  Chagas. Problemática  de  la  enfermedad  de  Chagas. Simposio  internacional.  Academia  Nacional de  Medicina.  Buenos  Aires,  19-20  abril  1999.Medicina (Buenos Aires). 59(2):147-65.

68.Tonn  R, Carcavallo  R, Ortega  R. 1976. Notas sobre biología, ecología y distribución geográfica de Rhodnius robustus Larrrousse, 1927 (Hemiptera Reduviidae) en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 16:158-162.

69.Tonn  R, espinola  h, Boteham  p, m oRa  e, o teRo  m. 1982. Fuentes de alimentación sanguínea de ciertos triatóminos en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 22:45-52.

70.TorrealBa   JF.  1963.  Apuntes  para  la  geografía  de la  enfermedad  de  Chagas  en  Venezuela. Investigaciones sobre la enfermedad de Chagas en San Juan de los Morros. Recopilación. Fascículo VII. pp. 388.

71.T Raviezo   le,  Bonfante -Garrido   R.  2004.  Estudio seroepidemiológico de la enfermedad de Chagas en la localidad de Caballito, municipio Simón Planas,  estado  Lara.  Venezuela.  Parasitol.Latinoam. 59(1-2):46-50.

72.WeiBezahn  Fh. 1994. Lake Guri (Venezuela): Preliminary limnological  caracterization  of  large  tropical Blckwater reservorir. Int. Revue Ges. Hydrobiol. 79(1):47-60.

73.Who  (w oRld   h ealth   o RGanization ).  2002.  The control of Chagas Disease. Tech Rep Ser No. 905. Disponible en línea en: http://www.who.int/tdr/diseases/chagas.htm (Acceso 08.01.2013).

74.ZinCk  a. 1980. Valles de Venezuela. Cuadernos Lagoven. Lagoven, S.A. Caracas, Venezuela. pp. 152.

75.ZinCk  a. 1986. Venezuelan Rivers. Cuadernos Lagoven. Lagoven, S.A. Caracas, Venezuela. pp. 64.